1
Facultat de Ciències
Memòria del Treball de Fi de Grau
Parasitisme a les postes de Thaumetopoea pityocampa a Mallorca
Elisa Ribas Marquès Grau de Biologia
Any acadèmic 2016-17
Treball tutelat per Miguel Ángel Miranda Chueca Departament de Biologia
S'autoritza la Universitat a incloure aquest treball en el Repositori Institucional per a la seva consulta en accés obert i difusió en línia, amb finalitats exclusivament acadèmiques i d'investigació
Autor Tutor Sí No Sí No
X X
Paraules clau del treball:
Processionària del pi, Thaumetopoea pityocampa, plaga, enemics naturals, parasitoids, posta, ous, Mallorca, Illes Balears
2
3
Índex
Resum ... 4
1. Introducció ... 5
1.1. Descripció de l’espècie ... 5
1.2. Cicle biològic de T. pityocampa ... 5
1.3. Importància sanitària ... 6
1.4. Importància ecològica i econòmica ... 6
1.5. Dispersió i expansió de l’espècie ... 7
1.6. Control de plagues ... 7
2. Material i mètodes ... 8
2.1. Obtenció de les mostres ... 8
2.2. Variables estudiades ... 10
2.3. Tractament de les dades ... 11
2.4. Anàlisi estadística ... 11
3. Resultats ... 11
3.1. Obtenció de les mostres ... 11
3.2. Estructura de la posta ... 14
3.3. Parasitoids dels ous de T. pityocampa ... 15
3.4. Parasitisme de les postes ... 15
3.5. Preferència dels parasitoids per alguna zona de la posta ... 17
3.6. Viabilitat de les postes ... 18
4. Discussió ... 19
4.1. Obtenció de les mostres ... 19
4.2. Estructura de la posta ... 19
4.3. Parasitoids dels ous de T. pityocampa ... 20
4.4. Parasitisme de les postes ... 20
4.5. Preferència dels parasitoids per alguna zona de la posta ... 20
4.6. Viabilitat de les postes ... 20
5. Conclusions ... 21
6. Agraïments ... 21
Bibliografia ... 22
4
Resum
El parasitisme dels ous, així com les seves espècies, va ser estudiat en 70 postes de Thaumetopoea pityocampa recollides de dues zones de l’illa de Mallorca (Illes Balears): una zona del centre-nord (Marratxí) i una zona del sud-est de l’illa (Portocolom) després del període d’eclosió de les larves.
Tant a Marratxí com a Portocolom es determinaren dues espècies de parasitoids dels ous mitjançant el meconi romanent, prèviament descrit per Arnaldo (1997): Baryscapus servadeii i Ooencyrtus pityocampae, dos microhimenòpters que presentaren un impacte sobre les postes molt diferent, amb mitjanes de parasitisme del 7.028% per a Baryscapus i del 0.719% per a Ooencyrtus. A més, es van trobar diferències significatives també entre les dues zones en relació al parasitisme, sent aquest major a la zona centre de Mallorca que a la zona costera. A banda d’això, es va veure també que un 19% dels ous per posta a Portocolom i un 22% a Marratxí no eclosionaren, reduint així la viabilitat de les postes i fent que, per tant, l’èxit d’eclosió de la larva de la processionària del pi fos del 67% al centre de l’illa i un poc superior (75%) a la costa.
Resumen
El parasitismo de los huevos, así como sus especies, fue estudiado en 70 puestas de Thaumetopoea pityocampa recogidas de dos zonas de la isla de Mallorca (Islas Baleares): una zona del centro-norte (Marratxí) y una zona del sud-este de la isla (Portocolom), después del período de eclosión de las larvas. Tanto en Marratxí como en Portocolom se determinaron dos especies de parasitoides de los huevos mediante el meconio remanente, previamente descrito por Arnaldo (1997): Baryscapus servadeii y Ooencyrtus pityocampae, dos microhimenópteros que presentaron un impacto sobre las puestas muy diferente, con medias de parasitismo del 7.028% para Baryscapus y del 0.719% para Ooencyrtus. Además, se encontraron diferencias significativas también entre las dos zonas en relación al parasitismo, siendo éste mayor en la zona centro de Mallorca que en la zona costera.
Además de esto, se vio también que un 19% de los huevos por puesta en Portocolom y un 22% en Marratxí no eclosionaron, reduciendo así la viabilidad de las puestas provocando, por tanto, que el éxito de eclosión de la larva de la procesionaria del pino fuera del 67% en el centro de la isla y algo superior (75%) en la costa.
Abstract
Egg parasitism and egg parasitoids were studied in 70 egg batches of Thaumetopoea pityocampa collected from two different places of Majorca (Balearic Islands): a central-north zone of the island (Marratxí) and a south-east location (Portocolom), right after egg hatching. In both Marratxí and Portocolom two parasitoid species were identified by their meconia, as described by Arnaldo (1997):
Baryscapus servadeii and Ooencyrtus pityocampae. These two microhymenoptera species had different impacts in egg batches, with means of parasitism of 7.028% for Baryscapus and 0.719% for Ooencyrtus. Also, significant differences in parasitism rate were found between study areas, being higher in the central zone of Mallorca than in the coastal zone. Moreover, 19% of total eggs in Portocolom and 22% in Marratxí never hatched and thus, triggered a 67% of hatching success of pine processionary moth in the inner location of the island and a 75% success in the coast.
5
1. Introducció
1.1. Descripció de l’espècie
Els lepidòpters són un dels grups més diversos d’insectes (Hossler, 2010). La processionària del pi (Thaumetopoea pityocampa, Den. &. Schiff., 1775) pertany a aquest ordre dels insectes. És un lepidòpter defoliador nocturn de la família Thaumetopoeidae (anteriorment pertanyent a la família Notodontidae), que es caracteritza per presentar un comportament gregari i una forma característica de desplaçar-se en processó (Vega et al., 2011). És una plaga forestal que ataca nombroses espècies del gènere Pinus (Tiberi et al., 1999), encara que factors com ara la qualitat de l’aliment (Buxton, 1990) o la selecció d’una determinada espècie per part de les femelles a l’hora de l’oviposició (Calas, 1897) pot influir en la susceptibilitat de cada espècie vegetal (Tiberi et al., 1999).
1.2. Cicle biològic de T. pityocampa
Com la resta d’espècies de l’ordre Lepidoptera, la processionària del pi presenta una metamorfosi de tipus holometàbola (Hossler, 2010), amb quatre fases de distinta duració: ou, larva, pupa i imago (Villas-Boasa et al., 2016) (Figura 1).
Figura 1. Cicle anual de T. pityocampa a les Illes Balears (Font: CAIB).
El cicle biològic d’aquesta espècie comença amb la deposició dels ous per part dels imagos sobre les fulles l’espècie hoste, la qual reconeix morfològicament i químicament (Stastny et al., 2006). Cada femella fa una única posta d’ous (Arnaldo & Torres, 2006; Battisti 1988; Stastny et al., 2006) que recobreix amb les escames del seu abdomen per protegir-la (Breuer et al., 1989) (Figura 2).
Figura 2. Postes de T. pityocampa sobre les acícules de Pinus halepensis a Marratxí (Illes Balears).
6
Entre els 30 i 40 dies de la posta neixen les larves, que presenten un comportament gregari durant aquesta etapa del cicle (Contreras & Figueroa, 1997). En funció de les condicions ambientals, les tres primeres fases larvàries es completen entre els 70 i els 90 dies següents (Artola-Bordás et al., 2008) i és al final del tercer estadi larvari (L3) quan les larves construeixen les bosses (Arnaldo & Torres, 2006). Aquestes bosses, també conegudes com a nius d’hivern, es poden trobar a les puntes de les branques o a la copa de l’arbre durant aquesta època de l’any (Stastny et al., 2006). Les larves romanen allà alimentant-se de les acícules del pi, el qual no abandonen mentre no els manqui l’aliment, fins el darrer estadi larvari (L5), en què la larva, ja madura, baixa de la bossa per enterrar-se i crisalidar (Vega et al., 2011).
Els capolls en què es produeix la pupa es troben també recoberts dels pèls urticants que caracteritzen les larves (Battisti et al., 2011). De les crisàlides tan sols emergeixen uns pocs exemplars d’imagos, fet que explica els increments de la població de la plaga cada cert temps a causa de l’emergència d’adults de diferents generacions (Contreras & Figueroa, 1997). Aquests pics poblacionals s’han relacionat amb el nombre de pupes amb una diapausa prolongada (Masutti & Battisti, 1990), ja que la pupa pot romandre diversos anys enterrada en el sòl, quatre segons Kanat et al., (2005) i més de nou anys d’acord amb Halperin (1990).
L’emergència dels adults té lloc a la nit (Démolin, 1969; Stastny et al., 2006). Tal com indica De Aizpurua (1991), són monovoltins, és a dir, presenten una sola generació a l’any; aquests, volen durant els mesos d’estiu i finalment les femelles, que solen viure un sol vespre (Démolin,1969) depositen els ous sobre les acícules del pi, protegits amb les escames del seu abdomen (Breuer et al., 1989).
1.3. Importància sanitària
En general, les larves de ropalòcers (papallones diürnes) i heteròcers (papallones nocturnes) no solen causar problemes de salut a l’ésser humà; no obstant, el fet de tenir predadors majors ha afavorit el desenvolupament de pèls irritants, punxes i toxines com a mecanismes de defensa (Hossler, 2010).
En el cas concret de T. pityocampa, les larves que es troben en fase L3 i L4 presenten uns receptacles en posició dorsal que contenen petits pèls glandulars amb thaumetopoeïna (Contreras &
Figueroa, 1997), una proteïna que pot causar reaccions al·lèrgiques amb una ampla simptomatologia que inclou des de cremades o inflamacions fins a vòmits o bronquitis (Siebers et al., 2004). Aquesta proteïna no només pot causar reaccions al·lèrgiques a l’ésser humà sinó també a altres mamífers (Arnaldo & Torres, 2006) com ara guineus, teixons o genetes, a més d’afectar també a animals domèstics com cavalls, ovelles o moixos (Contreras & Figueroa, 1997).
A més a més, s’ha comprovat la presència de pèls urticants a l’aire, de manera que poden ocasionar problemes sense mantenir un contacte directe amb les larves (Vega et al., 1999; Vega et al., 2011;
Werno & Lamy, 1990). Aquests pèls es poden enganxar a objectes com fusta, pinyes o roba, així com també en el pèl dels animals podent ocasionar, d’aquesta manera, símptomes fora dels pinars (Vega et al., 2011). A més, es poden presentar reaccions al llarg de l’any, independentment de la fase larvària, ja que els pèls urticants poden romandre llargs períodes de temps a l’ambient (Vega et al., 1999).
1.4. Importància ecològica i econòmica
Per una altra banda, cal destacar la importància que té T. pityocampa com una de les principals plagues en molts de països de la regió mediterrània (Arnaldo & Torres, 2005). Aquest lepidòpter presenta una alimentació polífaga, és a dir, s’alimenta d’un ample rang d’espècies, més concretament del gènere Pinus, com per exemple P. nigra, P. brutia o P. halepensis (Hodar et al., 2001). Cal fer esment, no obstant, al dany que la processionària del pi pot causar també a algunes espècies de Cedrus (Masutti & Battisti, 1990). Els danys que provoca sobre aquestes espècies de coníferes dificulten el creixement de l’arbre i afavoreixen l’atac d’altres espècies fitòfagues (De Aizpurúa, 1986;
Osuna et al., 1994). S’ha vist, a més, que T. pityocampa s’alimenta fins i tot de P. pinea, del qual s’obtenen els pinyons per al consum humà i dels quals Espanya n’és el productor principal a nivell mundial (Vega et al., 2011). Així doncs, a més de pèrdues ecològiques, aquesta plaga pot provocar també nombroses pèrdues econòmiques a causa de la severa defoliació que pateixen els pins (Arnaldo & Torres, 2006; Hodar, Zamora & Castro, 2002; Sbabdj et al., 2015).
7
1.5. Dispersió i expansió de l’espècie
L’habilitat dels insectes herbívors de completar el seu desenvolupament en diferents hostes és un requisit per afavorir la seva expansió i distribució (Gutiérrez & Thomas, 2000; Stastny et al., 2006). A més, ja en els anys 60 del segle XX, Démolin (1969) va posar de manifest la relació entre les defoliacions produïdes per T. pityocampa i la temperatura. Posteriorment, es relacionà l’augment de les temperatures amb els moviments altitudinals (Hodar & Zamora, 2004) i latitudinals (Rousselet et al., 2010) de la processionària del pi, ja que els hiverns suaus incrementaven la seva taxa d’alimentació i acceleraven el seu desenvolupament, afavorint així la seva supervivència (Battisti et al., 2005).
És per això que actualment T. pityocampa es troba àmpliament distribuïda en molts de països del sud d’Europa i del nord d’Àfrica (Arnaldo & Torres, 2006). És considerada una de les plagues més importants dels boscos de coníferes a la regió mediterrània (Sbabdj et al., 2015) i la major plaga d’insectes defoliadors dels pinars d’Espanya, encara que els seus problemes resulten de major importància a la zona oriental de la Península Ibèrica (Artola-Bordás et al., 2008). No obstant això, no va ser fins l’any 1942 que va ser introduïda a l’arxipèlag balear, concretament a l’illa de Mallorca, en forma de pupa en el sòl de plantes de pi que provenien de la Península (Berbiela, Núñez & Casado, 2003). De llavors ençà s’ha anat estenent a les altres illes, detectant-se per primer cop a Menorca l’any 1979, a Eivissa el 1975 i, finalment a Formentera el 2007 (Núñez Vázquez, 2013). En l’actualitat, la distribució de T. pityocampa a l’illa de Mallorca és molt ampla, registrant-se diferents nivells d’infestació als pinars de l’illa en funció del grau de defoliació provocat (Figura 3).
Figura 3. Mapa d’infestació de l’illa de Mallorca per T. pityocampa l’any 2016 (Font: CAIB).
1.6. Control de plagues
La necessitat de donar una solució als problemes que causa T. pityocampa tant a nivell sanitari com ecològic, ha requerit de l’aplicació de diferents mètodes de control contra la processionària del pi a Europa. Aquests mètodes poden ser mecànics, químics o biològics. El control mecànic, com ara l’eliminació de les bosses (Masutti & Battisti, 1990), no resulta efectiu en àrees extenses o en arbres d’elevada altitud (Semiz et al., 2006), a més de ser difícils d’aplicar i molt costosos (Masutti & Battisti, 1990). Per una altra banda, els mètodes químics com ara l’aplicació d’insecticides o d’inhibidors de la síntesi de quitina com el Diflubenzuron, s’ha comprovat que poden tenir efectes negatius sobre altres organismes (Kashian & Dodson, 2002). No obstant, insecticides microbians a base de Bacillus thuringiensis s’han aplicat exitosament en la lluita contra plagues d’interès agrícola i forestal, així com
8
també d’interès mèdic-veterinari, ja que aquest bacteri és selectiu i específic (Aldebis, Vargas-Osuna
& Santiago-Alvarez, 1994; Luthy, Cordier & Fischer, 1982). A més a més, la identificació de l’estructura química de la feromona de la femella de T. pityocampa ha permès el desenvolupament de trampes per a la captura massiva de mascles com a control directe (Athanassiou et al., 2007), encara que autors com Houri & Doughan (2006) demostraren que les trampes de llum, a més de ser més econòmiques, resulten molt més efectives que les trampes de feromones.
Una de les eines que s’empra des de l’any 300 abans de Crist és el control biològic, aplicat pels xinesos amb l’establiment de colònies de formigues depredadores per al control de cucs de les seves plantacions de cítrics (Carballo & Guaharay, 2004). El control biològic es defineix com l’acció dels paràsits, els predadors o els patògens que ajuden a mantenir una densitat poblacional més baixa d’un organisme si es compara amb la densitat que tendria la població si no hi fossin (Pickett, 1998).
En el cas de T. pityocampa, hi ha una gran varietat d’organismes que l’afecten en alguna fase del seu cicle biològic i que poden causar una elevada mortalitat (Biliotti, 1958). Entre aquestes espècies s’inclouen des de nematodes de la família Mermithidae, que parasiten les pupes de la processionària del pi (Tarasco et al., 2016), fins a nombroses espècies d’aus, que s’alimenten principalment de les larves, encara que algunes també ho poden fer de les pupes o dels ous (Barbaro & Battisti, 2011).
Entre els factors naturals, els reguladors més importants de les poblacions de plagues són els parasitoids dels ous (Mirchev et al., 2012) (Figura 4), essent un factor de control considerable a la conca mediterrània (Biliotti, 1958), ja que redueixen el nivell de la població i, per tant, també el dany que produeixen (Arnaldo & Torres, 2006). Aquests ooparasitoids desenvolupen els seus estadis larvaris a l’interior dels ous de T. pityocampa a expenses del seu contingut (López Sebastián, 2014).
Figura 4. Ooparasitoids de T. pityocampa sobre una posta situada a les acícules de P. halepensis.
Nombrosos estudis sobre els parasitoids que afecten les postes de T. pityocampa s’han realitzat a diversos països europeus. Per aquesta raó, en aquest treball es planteja l’estudi dels enemics naturals d’aquest lepidòpter, centrat en l’avaluació de la incidència dels parasitoids sobre les postes de processionària a l’illa de Mallorca, dues dècades després del darrer estudi realitzat a les illes gimnèsies (Alemany et al., 1994).
2. Material i mètodes
2.1. Obtenció de les mostres
Es va dur a terme el mostreig de postes de processionària a Sa Cabaneta (Marratxí) i a Portocolom (Felanitx), dos municipis mallorquins separats per 50,09 km que es troben a la zona centre-nord (comarca del Raiguer) i a la zona del sud-est mallorquí (comarca de Llevant), respectivament (Figura
9
5). Es van escollir aquestes dues zones d’estudi per conèixer si existeixen diferències en el parasitisme de les postes de processionària entre el centre i la costa de l’illa de Mallorca, per tal de tenir una visió global del parasitisme a l’illa.
Figura 5. Mapa de l’illa de Mallorca on s’indica la ubicació de les dues zones de mostreig (color groc) i la distància entre elles (línia vermella) (Font: Google Earth).
La zona de mostreig de Marratxí fou el Bosquet de Sant Marçal (Figura 6a), una àrea dominada per Pinus halepensis però relativament antropitzada, ja que es troba vora la carretera i envoltada d’urbanitzacions i comerços. Per una altra banda, la zona de Portocolom mostrejada fou la part antiga del port (Figura 6b), seguint la línia de costa des de Es Riuetó fins la cala coneguda com a S’Arenal Gran. Totes les postes van ser recollides de P. halepensis i, posteriorment, foren entubades individualment amb un tap de cotó per al seu posterior estudi.
Figura 6. Ampliació de la zona de mostreig de Marratxí (6a) i de Portocolom (6b) (Font: Google Earth).
Les postes tant de Sa Cabaneta com de Portocolom van ser recollides després de l’eclosió dels ous en el mes de desembre del 2016, de manera que no va ser necessària la seva incubació a l’estufa per a l’emergència dels individus. No obstant, es van mantenir al laboratori a temperatura ambient per a la possible emergència d’alguns parasitoids. Es van descartar totes les postes recollides que no es trobaven sobre les acícules del pi i aquelles que presentaven signes de no estar completes.
6a 6b
10
2.2. Variables estudiades
Com que l’imago femella deposita escames abdominals per a la protecció de la seva posta (Santos et al., 2013), en primer lloc, es pelaren totes les mostres amb unes pinces per poder veure els ous i no rompre l’estructura. Amb un peu de rei (Digital Caliper 0-200mm) es mesurà la longitud total de la posta per tal d’estudiar si existeix una correlació entre el nombre d’ous total i la longitud total de la posta.
Posteriorment, es comptaren els ous totals de cada posta amb l’ajuda d’una lupa binocular (Stem 2000, ZEISS). Com que l’estructura de la posta és helicoïdal, el comptatge dels ous es feu multiplicant el nombre de files pel de columnes i sumant els ous dels extrems (Figura 7), aplicant la fórmula següent:
on F és el nombre de files; C, el nombre de columnes; i On són els ous dels extrems.
Figura 7. Esquema del comptatge dels ous totals de la posta de T. pityocampa.
Aquesta posta va ser dividida en tres zones (basal, central i apical) com es mostra a la Figura 8, per tal de veure si els parasitoids tenen preferències per alguna zona de la posta. La divisió en tres parts es va fer de manera que els extrems basal i apical tinguessin el nombre d’ous el més semblant possible, de forma que si a una columna no hi havia un nombre d’ous múltiple de tres i les zones basal i apical havien de tenir el mateix nombre d’ous, la resta formaven part de la zona central.
Figura 8. Esquema de la divisió de la posa en tres zones: basal (B), central (C) i apical (A). Cal destacar que els extrems compten amb el mateix nombre d’ous, mentre que la zona central presenta una fila més.
De cada una d’aquestes zones es van comptar el nombre d’ous no eclosionats, és a dir, que no presentaven forat; els parcialment eclosionats, distingibles per la presència d’un forat amb la larva de T. pityocampa morta a dins; i els parasitats, que presenten un forat més petit resultat de l’emergència del parasitoid (Pérez-Contreras & Soler, 2004). A més, els ous parasitats es van obrir amb unes pinces entomològiques i es va identificar l’espècie de parasitoid emergit mitjançant el meconi romanent, tal com descriu Arnaldo (1997), ja que no és possible distingir les espècies de parasitoids emergides per l’aspecte de l’orifici (Figura 9).
11
Figura 9. Posta de T. pityocampa on es mostren els ous eclosionats (1), no eclosionats (2), parasitats (3) i parcialment eclosionats (4).
2.3. Tractament de les dades
El tractament de les dades s’ha fet amb un full de càlcul de Microsoft Excel, amb el qual s’han calculat els percentatges de viabilitat dels ous (eclosionats), de no eclosionats, de parcialment eclosionats i de parasitats, així com també dels percentatges que representa cada espècie de parasitoid. Tots els càlculs s’han realitzat respecte el total d’ous de cada posta.
2.4. Anàlisi estadística
Amb el programa R Studio s’han calculat les mitjanes i les desviacions típiques pertinents de cada paràmetre. Per a l’anàlisi estadística de cada variable estudiada s’han realitzat tests paramètrics o no paramètrics en funció dels resultats obtinguts en els tests de Bartlett i Shapiro per a l’homogeneïtat de variances i la normalitat, respectivament. Així doncs, s’ha fet una t-Student per a les diferències en:
(1) el nombre d’ous entre Marratxí i Portocolom, i (2) la llargària de la posta entre aquestes dues zones. S’ha realitzat el test de Wilcoxon per a les diferències entre Marratxí i Portocolom en els percentatges de: (1) la viabilitat dels ous, (2) el parasitisme de les postes, (3) els no eclosionats, (4) els parcialment eclosionats, (5) les espècies de parasitoids, i (6) el parasitisme en cada zona per a cada un dels parasitoids. Es va realitzar una correlació de Pearson per a la relació entre la longitud de la posta i el nombre total d’ous. S’aplicà el test de Kruskal-Wallis per a: (1) les diferències en el parasitisme de les zones basal, central i apical; (2) les diferències entre aquestes tres zones per a cada espècie de parasitoid a Marratxí i a Portocolom de forma independent.
3. Resultats
3.1. Obtenció de les mostres
Es van analitzar un total de 70 postes entre Marratxí (43) i Portocolom (27). A la primera zona de mostreig, es van trobar, no obstant, dues postes més que no envoltaven les acícules del pi, sinó que una es va trobar a un macroblast del pi (Figura 10) i una altra sobre una espècie d’herbàcia seca d’espècie desconeguda (Figura 11). Cap de les dues va ser inclosa en la realització dels càlculs ni en l’anàlisi estadística.
12
Figura 10. Posta de processionària trobada envoltant un macroblast del pi a Marratxí.
Figura 11. Posta de processionària sobre una herbàcia d’espècie desconeguda.
A més a més, una altra posta a la zona de Marratxí es va trobar amb la part apical descamada i amb una possible manca d’ous en aquesta mateixa zona de la posta (Figura 12). Aquesta mostra tampoc es va utilitzar per als càlculs ni l’estadística, ja que no es podia determinar si el nombre d’ous total era real o no.
13
Figura 12. Posta trobada sense escames a la darrera filera d’ous a la zona de Marratxí.
Les primeres setmanes després de la recollida de les postes es va donar l’emergència d’alguns parasitoids adults de les dues espècies de microhimenòpters que van ser identificades mitjançant el meconi romanent dels ous parasitats de les postes: Baryscapus servadeii i Ooencyrtus pityocampae (Figura 13). Els individus emergits van ser conservats en fred dins criotubs.
Figura 13. Baryscapus servadeii (esquerra) i Ooencyrtus pityocampae (dreta) emergits de les postes de processionària després del mostreig del mes de desembre (Escala: 1 mm).
A una posta de Portocolom es van trobar dos ous taronges, dels quals no s’ha pogut identificar l’espècie, dins un ou ja eclosionat per la larva de T. pityocampa (Figura 14).
14
Figura 14. Fotografia dels dos ous taronges trobats dins un ou eclosionat de T. pityocampa.
A més, una posta de la zona de Marratxí es va trobar sense cap escama. Aquesta mateixa posta presentà una taxa de fertilitat baixa, ja que tan sols hi va haver emergència de larves de T.
pityocampa en 38 dels 182 ous totals. Cal destacar que tan sols 14 ous van ser parasitats i que la resta, un total de 130, foren no eclosionats.
3.2. Estructura de la posta
Les postes de processionària estudiades presentaren entre una variació d’entre 109 i 266 ous, fent un total de 13013 ous. A Marratxí el nombre d’ous varià entre els 121 i els 250, mentre que a la zona de Portocolom el nombre mínim trobat fou de 109 i el màxim de 266; no obstant, les mitjanes entre les dues zones de mostreig no presentaren diferències significatives (p-valor=0.148).
La longitud de les postes varià entre els 15.14 i els 36.38 mm a Marratxí, mentre que a Portocolom les postes tingueren una longitud d’entre 19.930 i 38.42 mm. En aquest cas, sí que es trobaren diferències significatives entre la llargària mitjana de les postes de Marratxí i les de Portocolom (p- valor=0.015), sent les primeres les que presentaren una longitud menor respecte les de la zona costera (Taula 1).
Nombre de postes Ous totals Mitjana d'ous Longitud (mm) Marratxí 43 7773 180.767 ± 33.660 24.878 ± 4.286 Portocolom 27 5240 194.074 ± 38.804 28.049 ± 5.545 Taula 1. Valors mitjans del nombre d’ous per posta i de la longitud (mitjana ± SD).
A més, entre aquestes dues variables (longitud de la posta i nombre d’ous totals) es va veure que existia una correlació positiva (p-valor=2.872·10-14, cor=0.758), de manera que com major és la longitud, més ous presenta la posta (Figura 15).
15
Figura 15. Relació entre el nombre d’ous total per posta i la longitud de la posta (mm). La línia de regressió és y=5.941x+27.433.
3.3. Parasitoids dels ous de T. pityocampa
Les dues espècies de microhimenòpters parasitoids que es van identificar foren B. servadeii i O.
pityocampae, que presentaren diferències en el percentatge d’ous que parasitaren (p-valor=1.451·10-
6), amb una mitjana de 7.028 ± 11.060% i de 0.719 ± 1.543%, respectivament, sense tenir en compte el lloc de mostreig (Figura 16).
Figura 16. Representació del percentatge d’ous parasitats per B. servadeii i O. pityocampae a les postes de processionària.
3.4. Parasitisme de les postes
Del total d’ous de T. pityocampa analitzats, 964 presentaven un orifici més petit, que representà un parasitisme global de les postes del 7.41%. Cal destacar que entre les dues zones estudiades es
16
trobaren diferències significatives (p-valor=0.002), sent major el parasitisme a Marratxí (9.430 ± 11.936%) que a Portocolom (5.066 ± 10.625%), tal com es mostra a la Figura 17.
Figura 17. Representació del parasitoidisme total (en percentatge) en funció de la zona de mostreig.
Pel que fa al parasitisme (en percentatge) entre Marratxí i Portocolom en relació a B. servadeii i O.
pityocampae, s’han obtingut resultats diferents en funció de l’espècie. Per una banda, s’ha trobat que B. servadeii (Figura 18) parasita un 8.544 ± 11.471% dels ous de les postes de T. pityocampa a la zona de Marratxí, diferint de forma significativa (p-valor=0.002) amb la zona de Portocolom, on un 4.612 ± 10.109% es troben parasitats per aquesta mateixa espècie.
Figura 18. Representació de les diferències del grau de parasitisme per B. servadeii entre Marratxí i Portocolom.
17
Per una altra banda, l’altra espècie de parasitoid, O. pityocampae, també es troba parasitant un major nombre d’ous a la zona de Marratxí que a Portocolom (Figura 19) però, al contrari que amb B.
servadeii, en aquest cas no s’han trobat diferències significatives entre aquestes dues zones de Mallorca (p-valor=0.068).
Figura 19. Representació de les diferències del grau de parasitisme per O. pityocampae entre Marratxí i Portocolom.
3.5. Preferència dels parasitoids per alguna zona de la posta
En primer lloc, respecte el grau de parasitisme global entre les zones basal, central i apical (sense tenir en compte la zona d’estudi) no s’obtingueren diferències significatives entre elles (p-valor=0.056) (Figura 20), encara que la zona apical de la posta presenta una mitjana de parasitisme major a la resta.
Figura 20. Representació gràfica de les mitjanes i els errors del percentatge de parasitisme a les zones basal, central i apical de les postes de processionària.
18
No obstant, en comparar les tres zones de la posta a un lloc de mostreig determinat i per a una de les dues espècies de parasitoids trobades, s’obtingueren els resultats que apareixen a la Taula 2, que mostren com en tots els casos les regions basal i apical de les postes presenten un major percentatge d’ous parasitats que la zona central. Els resultats tan sols resultaren significatius per a O.
pityocampae a Marratxí, en què els extrems de la posta diferiren de forma significativa amb la zona central, com indicà el test de Dunn (Figura 21).
Baryscapus servadeii
Basal (%) Central (%) Apical (%) p-valor Marratxí 2.806 ± 4.191 2.099 ± 4.189 3.639 ± 4.701 0.061 Portocolom 1.365 ± 2.918 1.348 ± 3.392 1.899 ± 4.094 0.607
Ooencyrtus pityocampae
Basal (%) Central (%) Apical (%) p-valor Marratxí 0.392 ± 0.956 0.119 ± 0.425 0.374 ± 0.641 0.035*
Portocolom 0.095 ± 0.241 0.022 ± 0.117 0.336 ± 0.962 0.311
Taula 2. Resultats obtinguts del parasitoidisme entre les zones en què es van dividir les postes en funció de l’espècie de parasitoid. L’asterisc (*) indica on s’han trobat les diferències significatives.
Figura 21. Resultat del test post-hoc que indica entre quines zones de la posta es troben les diferències de parasitoidisme per O. pityocampae a Marratxí.
3.6. Viabilitat de les postes
A més d’ous parasitats, també es van trobar postes que presentaven ous no eclosionats, i per tant sense cap orifici, i altres que sí que tenien forat però amb la larva de T. pityocampa a dins (parcialment eclosionats). Els ous no eclosionats representaren un 22.209% dels ous totals en el cas de Marratxí, mentre que aquesta representació fou un 3.104% menor a la zona de Portocolom. Els parcialment eclosionats foren els menys abundants, trobant-se en un 1.269% dels ous a Marratxí i en un 0.376% a Portocolom. En cap dels dos casos les diferències entre les dues zones de mostreig foren significatives (p-valor=0.262 i p-valor=0.329, respectivament).
Així doncs, la viabilitat de les postes resulta de la diferència entre el total d’ous de la posta i els ous parasitats, els parcialment eclosionats i els no eclosionats. A la Taula 3 es mostra un resum dels resultats obtinguts i el càlcul de la viabilitat de les postes, la qual no presenta diferències significatives entre les dues zones de mostreig (p-valor=0.060).
Ous parcialment eclosionats (%)
Ous no eclosionats (%)
Ous parasitats
(%) Viabilitat (%)
Marratxí 1.269 22.209 9.430 67.092
Portocolom 0.376 19.105 5.066 75.453
Taula 3. Resum dels resultats obtinguts (percentatge) per al càlcul de la viabilitat a Marratxí i Portocolom.
19
4. Discussió
4.1. Obtenció de les mostres
T. pityocampa realitza normalment la seva posta sobre les acícules del pi, que poden variar en nombre entre una i sis, encara que en alguns casos també la pot fer en petites branques, com per exemple en el cas de P. halepensis (Figura 10), quan les agulles del pi són curtes o són de petit diàmetre (Démolin, 1969). Si les acícules són curtes i la femella inicia la posta es pot donar el cas que no la pugui acabar, deixant així la part final sense recobrir d’escames (Figura 12) i canviant de lloc utilitzant altres agulles, normalment de la mateixa branca, per completar la seva posta (Démolin, 1969).
La femella prefereix depositar els ous en els millors hostes per al desenvolupament de les larves; ara bé, en cas que l’hoste òptim per al desenvolupament larvari es trobi absent o no el localitzi, pot realitzar la seva posta sobre altres hostes menys adequats (Stastny et al., 2006). No obstant, Démolin (1969) afirma que només el pi té la capacitat d’oferir un suport a la femella per a la posta dels ous. A la zona de Marratxí, no obstant, es va trobar una posta sobre la tija d’una herbàcia seca (Figura 11), que es trobava a la vora del camí, on hi havia altres herbàcies, totes situades a una zona caracteritzada per l’abundància de pins. És possible que la femella, dirigint-se cap al pi, es trobàs la tija de l’herbàcia i que, per la seva consistència més dura, fou suficient per oferir-li el suport necessari per a l’oviposició.
En una de les postes de Portocolom es van trobar dos ous taronges dins un ou ja eclosionat de T.
pityocampa. La determinació a partir dels ous resulta molt complicada i no ha estat possible fer-la però algunes tècniques moleculars podrien permetre la seva identificació. La mida dels ous és molt grossa i un dels dos sobresurt de l’ou, fet que evidencia que la posta s’ha fet de manera posterior a l’emergència de la larva. Una possible explicació seria que algunes espècies, els ous de les quals són de mida més petita que els de la processionària, podrien fer servir la posta com a estructura de protecció dels seus ous. Això, no obstant, requereix d’un estudi més exhaustiu i, fonamentalment, de la determinació de l’espècie que ha dipositat els ous per tal de conèixer la seva biologia.
A més, es va trobar una posta que no estava protegida amb escames, fet que les fa més susceptibles a ser atacades pels parasitoids (Zamoum, 1998; Zamoum et al., 2015) i a veure interrompuda la formació de l’embrió i augmentar la seva sensibilitat a la temperatura (Milani, 1990; Zamoum et al., 2015). Encara que en aquesta posta no s’ha observat una taxa de parasitisme major que a altres postes, el fet que l’embriogènesi es pugui veure compromesa explica la quantitat d’ous no eclosionats d’aquesta posta (130 de 182), que és molt superior a la mitjana (veure Taula 3).
4.2. Estructura de la posta
Entre els factors que influeixen en la quantitat d’ous de les postes es troba l’alimentació durant la fase larvària, ja que com més s’alimenta l’individu en aquesta fase del cicle, més grossos seran els imagos i més ous podran posar les femelles, ja que hi haurà més recursos destinats a la reproducció (Tiberi et al., 2015). En el cas de Marratxí i Portocolom, es va trobar un nombre mitjà d’ous inferior als obtinguts per Alemany et al. (1994) a les illes de Mallorca i Menorca, ja que en ambdues illes superaven els 200 ous, mentre que en el present estudi en cap de les dues zones de mostreig de Mallorca el nombre d’ous mitjà supera les dues centenes. Els resultats de la quantitat d’ous per posta obtinguts a les zones estudiades de la comarca del Raiguer i de Llevant s’allunyen també dels trobats per Mirchev et al. (2012) i Tsankov et al. (1996) de les postes sobre Pinus nigra; en canvi, les mitjanes d’ous per posta obtingudes per Mirchev et al. (2010) a Kalogria i a Asprovalta (Grècia) sí que coincideixen amb els resultats obtinguts a Marratxí i a Portocolom, respectivament.
La longitud mitjana de les postes tant de la zona de Marratxí com de la de Portocolom és semblant als resultats obtinguts en els anys 90 per Alemany et al. (1994) i als trobats per Pérez-Contreras & Soler (2004). En els resultats d’aquests dos darrers autors s’observa, a més, una tendència a l’increment del nombre d’ous totals per posta com major és la longitud d’aquesta, relació que Arnaldo & Torres (2006) corroboraren en el seu estudi i que en aquest treball també s’ha analitzat, resultant en la confirmació que a major longitud de la posta, més ous presenta. No obstant, la variació en el nombre d’acícules que pot emprar la femella per a realitzar la seva posta pot donar lloc a diferents amplades de la posta, fent que el nombre de columnes que presenta sigui major i, a la vegada, el de files sigui menor. En aquest cas, la posta presentaria una longitud menor però la quantitat d’ous seria la mateixa o major, fet que explicaria els valors atípics observats a la Figura 15.
20
4.3. Parasitoids dels ous de T. pityocampa
Ja a l’estudi realitzat anteriorment a l’illa de Mallorca (Alemany et al., 1994) es van identificar dues espècies de parasitoids, Baryscapus (= Tetrastichus) servadeii i Ooencyrtus pityocampae, les quals es troben adaptades i sincronitzades amb el període d’oviposició de T. pityocampa (Arnaldo & Torres, 2006). Aquestes dues espècies s’han trobat també a altres països acompanyades d’altres parasitoids com ara Trichogramma sp. o Anastatus bifasciatus (Tsankov et al., 1995), així com també en alguns casos l’hiperparasitoid Baryscapus transversalis (Tsankov et al., 1996; Tsankov et al., 1998a;
Tsankov et al., 1998b; Mirchev et al., 1999; Mirchev et al., 2015). En estudis realitzats a Albània, es van obtenir resultats diferents entre Voskopoje i Qarr, en què l’espècie de parasitoid dominant fou B.
servadeii en el primer lloc de mostreig i O. pityocampae en el segon. Els resultats obtinguts durant aquest l’estudi mostren una dominància de B. servadeii sobre O. pityocampae en els dos llocs de mostreig (Marratxí i Portocolom), resultats compartits amb autors com Tsankov et al. (1995), Mirchev et al. (2012) i també Alemany et al. (1994), en el seu primer estudi dels parasitoids de les postes a les Illes Balears. Aquesta dominància de B. servadeii pot ser deguda a què, a diferència d’O.
pityocampae, no és tan susceptible a les altes temperatures (Tiberi et al., 2015).
4.4. Parasitisme de les postes
Entre Marratxí i Portocolom, encara que sí que coincideixen les espècies de parasitoid majoritàries en ambdues zones, s’han trobat diferències en el grau de parasitisme de les postes trobades a cada zona. A la zona de Marratxí el parasitisme fou significativament major que a Portocolom, fet que es podria explicar per la variació de l’altitud sobre el nivell de la mar, sent major a la zona centre-nord que al sud-est de Mallorca. Malgrat ser una illa petita, hi ha variacions espacials en la temperatura i les precipitacions (Pastor, 1995), fent que a Portocolom les temperatures siguin més altes (i les precipitacions més baixes) que a Marratxí. Els enemics naturals com els parasitoids es poden veure afectats negativament per les altes temperatures (Tiberi et al., 2015) derivant així en una menor taxa de parasitisme, com és el cas de la zona de Portocolom respecte la de Marratxí (Figura 17).
En el cas concret de cada espècie, s’han trobat diferències significatives entre Marratxí i Portocolom només en B. servadeii, possiblement perquè el nombre d’ous parasitats per aquesta espècie és major que en O. pityocampae, la qual representa menys de 1% de tots els ous. Cal destacar que les diferències entre el nivell de parasitisme causat per B. servadeii i O. pityocampae poden ser degudes també a la dificultat que té aquesta segona espècie per accedir als ous a través de les escames que protegeixen la posta (Biliotti, 1958) i a l’habilitat de la primera per lliscar entre les escames i arribar als ous (Mirchev et al., 2012).
4.5. Preferència dels parasitoids per alguna zona de la posta
Aquestes escames fan la seva funció de protecció dificultant l’accés dels parasitoids; per això, en aquelles zones on les escames són menys abundants, com en el cas de les zones basal i apical de les postes, el parasitisme sol ser major (Mirchev et al., 1999), com es mostra a la Figura 20.
D’acord amb Tiberi (1990), B. servadeii té preferència per la zona apical, mentre que O. pityocampae en té per la zona basal (Tiberi, 1990; Mirchev et al., 1999). No obstant, els resultats obtinguts en aquest estudi difereixen dels obtinguts per Tiberi (1990) en relació a les preferències dels parasitoids per alguna zona de la posta, ja que tan sols es trobaren diferències entre els extrems i la zona central de la posta en el cas de O. pityocampae i només a una de les dues zones de mostreig (veure Taula 2 i Figura 21), però no en cap altre cas. Aquests resultats concorden amb els obtinguts prèviament a les Illes Balears (Alemany et al., 1994), en què tampoc es trobaren evidències de què els parasitoids tenguin preferències per alguna secció de la posta.
4.6. Viabilitat de les postes
Per una altra banda, cal tenir en compte que una part important de les postes eren ous no eclosionats (veure Taula 3), segurament a causa de la influència de diversos factors abiòtics (com per exemple les condicions ambientals extremes) i possiblement també per la contribució d’infeccions bacterianes i víriques (Castagneyrol et al., 2014). Respecte a l’estudi realitzat amb anterioritat a l’illa de Mallorca (Alemany et al., 1994), s’ha vist una disminució de la viabilitat de les postes, essent d’aproximadament un 80% d’ous viables per posta a Llucmajor en els anys 90 i, actualment, situar-se entre un 67 i un 75%, resultats semblants als presentats per Mirchev et al. (2012).
21
5. Conclusions
Com es pot observar hi ha una gran diferència en el parasitisme que afecta les postes de T.
pityocampa, no només en funció del país sinó també de la zona en què s’estudia. Respecte a altres països europeus, la mortalitat causada pels parasitoids sobre els ous de la processionària del pi a les Illes Balears presenta un impacte relativament baix. En les zones de mostreig s’ha trobat que la costa presenta una incidència del parasitisme menor que a la zona centre de l’illa, encara que ambdues zones comparteixen les mateixes espècies de parasitoids. Les possibles variacions de les condicions ambientals de cada lloc han pogut ser un dels factors clau en aquesta diferència en el parasitisme, però cal estudiar més en profunditat no només com afecten aquestes condicions a la processionària del pi, sinó també als seus enemics naturals per poder entendre millor quins factors condicionen l’abundància i l’acció d’aquestes espècies en el medi natural.
El fet de no ser un factor important de la mortalitat dels ous a Mallorca, no fa que els parasitoids siguin ni menys importants ni menyspreables, sinó que cal afavorir la presència dels enemics naturals de plagues evitant la degradació i fragmentació dels hàbitats. A més a més, cal optar per l’acció combinada de mètodes de control de plagues que no suposin cap malbé per a altres espècies ni que interfereixen en l’acció dels enemics naturals, incloent en aquest grup des de les aus que se n’alimenten fins als microhimenòpters que viuen a costa del seu hoste.
6. Agraïments
Agraesc a totes aquelles persones que han fet possible aquest treball, especialment als meus companys, l’ajuda a les sortides de camp per a la recollida de les postes. Agrair també el suport dels meus pares, que des del primer moment es van involucrar i preocupar pel treball que estava realitzant.
22
Bibliografia
Acatay, A. (1953). Beitrag zur biologie des pinienprozessionsspinners. Rev. Istanbul Univ. For. Fac, 3, 29-47.
Aldebis, H. K., Vargas-Osuna, E., & Santiago-Alvarez, C. (1994). Caracterización serológica de cepas de Bacillus thuringiensis Berliner aisladas de insectos españoles. Bol. San. Veg. Plagas, 20, 765-769.
Alemany, A., Miranda, M. A., & Morell, P. (1994). Primeros resultados del estudio sobre parasitismo en huevos de Thaumetopoea pityocampa (Den & Schiff.), en Baleares. Boletín de Sanidad Vegetal, Plagas, 20, 679-685.
Arnaldo, P. S. (1997). Caracterização do mecónio de três parasitóides oófagos de Thaumetopoea pityocampa schiff. In Congresos Forestales (pp. 49-54).
Arnaldo, P. S., & Torres, L. M. (2005). Spatial distribution and sampling of Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.)(Lep. Thaumetopoeidea) populations on Pinus pinaster Ait. in Montesinho, N.
Portugal. Forest ecology and management, 210(1), 1-7.
Arnaldo, P. S., & Torres, L. M. (2006). Effect of different hosts on Thaumetopoea pityocampa populations in northeast Portugal. Phytoparasitica, 34(5), 523-530.
Athanassiou, C. G., Kavallieratos, N. G., Gakis, S. F., Kyrtsa, L. A., Mazomenos, B. E., & Gravanis, F.
T. (2007). Influence of trap type, trap colour, and trapping location on the capture of the pine moth, Thaumetopoea pityocampa. Entomologia experimentalis et applicata, 122(2), 117-123.
Battisti, A., Holm, G., Fagrell, B., & Larsson, S. (2011). Urticating hairs in arthropods: their nature and medical significance. Annual review of entomology, 56, 203-220.
Battisti, A., Stastny, M., Netherer, S., Robinet, C., Schopf, A., Roques, A., & Larsson, S. (2005).
Expansion of geographic range in the pine processionary moth caused by increased winter temperatures. Ecological applications, 15(6), 2084-2096.
Besceli, O. (1969). Le controle et la biologie de Thaumetopoea pityocampa Schiff. (The biology and control of Thaumetopoea pityocampa Schiff.). For. Res. Inst., Tech. Bull, 35, 65.
Biliotti, E. (1958). Les parasites et prédateurs de Thaumetopoea pityocampa Schiff.(Lepidoptera).
BioControl, 3(1), 23-34.
Breuer, M., Devkota, B., Douma‐Petridou, E., Koutsaftikis, A., & Schmidt, G. H. (1989). Studies on the exposition and temperature of nests of Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.)(Lep., Thaumetopoeidae) in Greece. Journal of Applied Entomology, 107(1‐5), 370-375.
Buxton, R. D. (1990). The influence of host tree species on timing of pupation of Thaumetopoea pityocampa Schiff.(Lep., Thaumetopoeidae) and its exposure to parasitism by Phryxe caudata Rond.(Dipt., Larvaevoridae) 1. Journal of applied Entomology, 109(1‐5), 302-310.
Calas, J. E. A. (1897). La processionnaire du pin (Cnethocampa pityocampa). Revue des Eaux et Forêts, 36, 705-723.
Carballo, M., & Guaharay, F. (2004). Control biológico de plagas agrícolas.
Castagneyrol, B., Jactel, H., Charbonnier, Y., Barbaro, L., & Dulaurent‐Mercadal, A. M. (2014). Egg mortality in the pine processionary moth: habitat diversity, microclimate and predation effects.
Agricultural and Forest Entomology, 16(3), 284-292.
Cebeci, H. H., Oymen, R. T., & Acer, S. (2010). Control of pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa with Bacillus thuringiensis in Antalya, Turkey.
Contreras, T. P., & Figueroa, J. M. T. (1997). La processionaria del pino y sus defensas urticantes.
Quercus, 135, 20-22.
de Aizpurua, C. G. (1986). Biología y morfología de las orugas. Lepidoptera. Tomo II. Cossidae- Sphingidae-Thaumetopoeidae Lymantriidae-Arctiidae. Bol. San. Veg. Plagas.
de Aizpurua, C. G. (1991). Algunos lepidópteros huéspedes del pino silvestre, Pinus sylvestris LINN.
Boletín de sanidad vegetal. Plagas, 17(2), 213-234.
Démolin, G. (1969). Bioecología de la procesionaria del pino Thaumetopoea pityocampa Schiff.
Incidencia de los factores climáticos. Boletin Servicio Plagas Forestales, 12, 9-24.
Gutiérrez, D., & Thomas, C. D. (2000). Marginal range expansion in a host‐limited butterfly species Gonepteryx rhamni. Ecological Entomology, 25(2), 165-170.
Halperin, J. (1990). Life history of Thaumetopoea spp.(Lep., Thaumetopoeidae) in Israel1. Journal of Applied Entomology, 110(1‐5), 1-6.
Hodar, J. A., & Zamora, R. (2004). Herbivory and climatic warming: a Mediterranean outbreaking caterpillar attacks a relict, boreal pine species. Biodiversity and Conservation, 13(3), 493-500.
Hodar, J. A., Zamora, R., & Castro, J. (2002). Host utilisation by moth and larval survival of pine processionary caterpillar Thaumetopoea pityocampa in relation to food quality in three Pinus species. Ecological Entomology, 27(3), 292-301.
23
Hodar, J. A., Zamora, R., Castro, J., & Baraza, E. (2001). The effect of an outbreak of pine processionary caterpillar in the autochthonous woodlands of Sierra Nevada (SE Spain):
suggestions for the plague control. Forest Research: A Challenge for an Integrated European Approach, 1, 327-332.
Hossler, E. W. (2010). Caterpillars and moths. Part I: dermatologic manifestations of encounters with Lepidoptera. Journal of the American Academy of Dermatology, 62(1), 1-10.
Hossler, E. W. (2010). Caterpillars and moths: Part II. Dermatologic manifestations of encounters with Lepidoptera. Journal of the American Academy of Dermatology, 62(1), 13-28.
Houri, A., & Doughan, D. (2006). Behaviour patterns of the pine processionary moth (Thaumetopoea wilkinsoni Tams; Lepidoptera: Thaumetopoeidae).
Kanat, M., Alma, M. H., & Sivrikaya, F. (2005). Effect of defoliation by Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.)(Lepidoptera: Thaumetopoeidae) on annual diameter increment of Pinus brutia Ten. in Turkey. Annals of forest science, 62(1), 91-94.
Kashian, D. R., & Dodson, S. I. (2002). Effects of common-use pesticides on developmental and reproductive processes in Daphnia. Toxicology and industrial health, 18(5), 225-235.
López Sebastián, E. (2014). Estudio de la dinámica poblacional del lepidóptero Thaumetopoea pityocampa (Denis & Schiffermüller, 1775) en la provincia de Valencia.
Luthy, P., Cordier, J. L., & Fischer, H. M. (1982). Bacillus thuringiensis as a bacterial insecticide: basic considerations and application. Microbial and Viral Pesticides, E. Kurstak, Ed., Marcel Dekker, NY, 37-39.
Masutti, L. (1964). Ricerche sui parassiti oofagi della Thaumetopoea pityocampa Schiff. Ann. Centro Econ. Mont. Ven, 4, 205-271.
Masutti, L., & Battisti, A. (1990). Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.) in Italy Bionomics and perspectives of integrated control. Journal of Applied Entomology, 110(1‐5), 229-234.
Milani, N. (1990). The temperature of the egg masses of Thaumetopoea pityocampa (Den. &
Schiff.)(Lepidoptera, Thaumetopoeidae). Redia, 73(1), 149-161.
Mirchev, P., Dautbašić, M., Mujezinović, O., Georgiev, G., Georgieva, M., & Boyadzhiev, P. (2015).
Structure of Egg Batches, Hatching Rate and Egg Parasitoids of the Pine Processionary Moth, Thaumetopoea pityocampa (Denis and Schiffermüller, 1775)(Lepidoptera: Notodontidae), in Bosnia and Herzegovina. ACTA ZOOLOGICA BULGARICA, 67(4), 579-586.
Mirchev, P., Georgiev, G., Boyadzhiev, P., & Matova, M. (2012). Impact of entomophages on density of Thaumetopoea pityocampa in egg stage near Ivaylovgrad, Bulgaria. Acta Zoologia Bulgarica, 4, 103-110.
Mirchev, P., Schmidt, G. H., Tsankov, G., & Pllana, S. (1999). Egg parasitoids of the processionary moth Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.) collected in Albania. Bollettino di Zoologia agraria e di Bachicoltura, 31(2), 152-165.
Mirchev, P., Tsankov, G., Douma-Petridou, E., & Avtzis, N. (2010). Comparative analysis of participation of egg parasitoids of pine processionary moth, THAUMETOPOEA PITYOCAMPA (Den. & Shiff.)(lep.: Thaumetopoeidae) in northern and southern mainland Greece. Silva Balcanica, 11(1), 73-97.
Núñez Vázquez, L. (2013). Evolución de la población de procesionaria del pino (Thaumetopoea pityocampa Den. & Schiff.) en Formentera y actuaciones de control. In Congresos Forestales.
Osuna, E. V., Ledesma, J. M., Aldebis, H. K., & Santiago-Alvarez, C. (1994). Patógenos y parásitos para el control de la procesionaria del pino, Thaumetopoea pityocampa (D. y Schiff.)(Lep.:
Notodontidae). Bol. San. Veg. Plagas, 20, 511-515.
Özkazanc, O. (1987). The harmful insects of Pinus brutia and their control. Forestry research institute.
KÕzÕlçam, 2, 105-121.
Pastor, J. A. G. (1995). Aspectes bioclimàtics del carst de Mallorca/Bioclimatic aspects of karst in Mallorca. Endins: publicació d'espeleologia, (20), 17-26.
Pérez-Contreras, T., & Soler, J. J. (2004, January). Egg parasitoids select for large clutch sizes and covering layers in pine processionary moths (Thaumetopoea pityocampa). In Annales Zoologici Fennici (pp. 587-597). Finnish Zoological and Botanical Publishing Board.
Pickett, C. H. (1998). Enhancing biological control: habitat management to promote natural enemies of agricultural pests. Univ of California Press.
Price, P. W., Bouton, C. E., Gross, P., McPheron, B. A., Thompson, J. N., & Weis, A. E. (1980).
Interactions among three trophic levels: influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies. Annual review of Ecology and Systematics, 11(1), 41-65.
Rousselet, J., Zhao, R., Argal, D., Simonato, M., Battisti, A., Roques, A., & Kerdelhué, C. (2010). The role of topography in structuring the demographic history of the pine processionary moth,
24
Thaumetopoea pityocampa (Lepidoptera: Notodontidae). Journal of biogeography, 37(8), 1478-1490.
Santos, H. M., Paiva, M. R., Rocha, S., Kerdelhué, C., & Branco, M. (2013). Phenotypic divergence in reproductive traits of a moth population experiencing a phenological shift. Ecology and evolution, 3(15), 5098-5108.
Sbabdj, M., Lambs, L., Haddad, A., & Kadik, B. (2015). Effect of periodic defoliations by Thaumetopoea pityocampa Schiff. on radial growth in cedar woodland in Chréa, Algeria.
Schmidt, H., Mirchev, P., & Tsankov, G. (1997). The egg parasitoids ofThaumetopoea pityocampa in the atlas Mountains near Marrakech (Morocco). Phytoparasitica, 25(4), 275-281.
Semiz, G., Cetin, H., Isik, K., & Yanikoglu, A. (2006). Effectiveness of a naturally derived insecticide, spinosad, against the pine processionary moth Thaumetopoea wilkinsoni Tams (Lepidoptera:
Thaumetopoeidae) under laboratory conditions. Pest management science, 62(5), 452-455.
Siebers, R. W., Lane, J. M., & Crane, J. (2004). Lavender in pillows. No effect on Der p 1 accumulation. Allergy, 59(2), 231-232.
Stastny, M., Battisti, A., Petrucco-Toffolo, E., Schlyter, F., & Larsson, S. (2006). Host‐plant use in the range expansion of the pine processionary moth, Thaumetopoea pityocampa. Ecological Entomology, 31(5), 481-490.
Tarasco, E., Triggiani, O., Zamoum, M., & Oreste, M. (2016). Natural enemies emerged from Thaumetopoea pityocampa (Denis & Sciffermüller) (Lepidoptera Notodontidae) pupae in Southern Italy. Redia, 98(1), 103-108.
Tiberi, R. (1990). Egg parasitoids of the pine processionary caterpillar, Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.)(Lep., Thaumetopoeidae) in Italy: distribution and activity in different areas.
Journal of applied entomology, 110(1‐5), 14-18.
Tiberi, R., Bracalini, M., Croci, F., Tellini Florenzano, G., & Panzavolta, T. (2015). Effects of climate on pine processionary moth fecundity and on its egg parasitoids. Ecology and Evolution, 5(22), 5372-5382.
Tiberi, R., Niccoli, A., Curini, M., Epifano, F., Marcotullio, M. C., & Rosati, O. (1999). The role of the monoterpene composition inPinus spp. needles, in host selection by the pine processionary caterpillar, Thaumetopoea pityocampa. Phytoparasitica, 27(4), 263-272.
Tsankov, G., Schmidt, G. H., & Mirchev, P. (1995). Impact of parasitoids in egg-batches of Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.) in Algeria. Boll Zool Agrar Bachic, 27, 53-60.
Tsankov, G., Schmidt, G. H., & Mirchev, P. (1996). Parasitism of egg‐batches of the pine processionary moth Thaumetopoea pityocampa (Den. & Schiff.)(Lep., Thaumetopoeidae) in various regions of Bulgaria1. Journal of Applied Entomology, 120(1‐5), 93-105.
Tsankov, G., Schmidt, G. H., & Mirchev, P. (1998 a). Studies on the egg parasitism in Thaumetopoea pityocampa over a period of four years (1991–1994) at Marikostino/Bulgaria. Anzeiger für Schädlingskunde, Pflanzenschutz, Umweltschutz, 71(1), 1.
Tsankov, G., Schmidt, G. H., & Mirchev, P. (1998 b). Distribution of egg parasitoids of the pine processionary moth Thaumetopoea pityocampa (DEN. & SCHIFF.)(Lep., Thaumetopoeidae) in the southwestern region of Bulgaria. Forest Science, 3(4), 5-17.
Vega, J. M., Moneo, I., Armentia, A., Fernandez, A., Vega, J., De La Fuente, R., ... & Sanchis, M. E.
(1999). Allergy to the pine processionary caterpillar (Thaumetopoea pityocampa). Clinical and Experimental Allergy, 29, 1418-1423.
Vega, J., Vega, J. M., & Moneo, I. (2011). Manifestaciones cutáneas originadas por la oruga procesionaria del pino (Thaumetopoea pityocampa). Actas Dermo-sifiliográficas, 102(9), 658- 667.
Villas-Boasa, I. M., Alvarez-Floresb, M. P., Chudzinski-Tavassib, A. M., & Tambourgia, D. V. (2016).
Envenomation by Caterpillars.
Werno, J., & Lamy, M. (1990). Pollution atmosphérique d'origine animale: les poils urticants de la chenille processionnaire du pin (Thaumetopoea pityocampa Schiff.) (insectes, lépidoptères).
Comptes rendus de l'Académie des sciences. Série 3, Sciences de la vie, 310(8), 325-331.
Zamoum, M. (1998). Données sur la bioécologie, les facteurs de mortalité et la dynamique des populations de Thaumetopoea pityocampa Denis et Schiffermüller(Lep., Thaumetopoeidae) dans les pineraies subsahariennes de la région de Djelfa(Algérie) (Doctoral dissertation).
Zamoum, M., Martin, J. C., & Bensidi, A. (2015). Fecundity of the pine processionary moth Thaumetopoea pityocampa (Lepidoptera: Notodontidae) at the southern edge of its distribution range. Biologia, 70(3), 386-392.
