Figure 1. Compensation scheme
4. Reversibility and liquidity constraints
Em Ouro Branco duzentos e trinta e cinco (235) amostras de DNA obtidas através da extração dos tecidos de roedores coletados foram extraídas e submetidas à PCR, sendo que deste total 120 amostras eram de fígado e 115 eram de baço. Desse total de amostras testadas para a amplificação de um fragmento gênero-específico para Rickettsia (gltA), nenhuma das amostras apresentou-se positiva. Também foi extraído DNA dos ectoparasitos encontrados no pêlo dos roedores, como carrapatos, pulgas e ácaros. Essas amostras foram submetidas à reação de PCR com a utilização dos mesmos primers e novamente nenhuma foi positiva.
7 1 5 5 12 9 1 3 0 3 26 1 4 7 14 12 0 1 0 0 0 5 10 15 20 25 30 0 64 128 256 512 1024 2048 4096 8192 16384 Santa Cruz Pingo `D Água N º de R oe do re s Títulos Sorológicos
69 Foi investigada ainda a ocorrência do gênero Rickettsia em todos os artrópodes vetores (pulgas e carrapatos) e tecidos de roedores coletados em Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água. Nenhuma das amostras testadas foi positiva à PCR. Apenas os ácaros coletados nos animais provenientes desses dois municípios não puderam ser submetidos a este procedimento, já que ainda não foram classificados quanto à espécie. Já se sabe, no entanto, que todos são da família Laelapidae. Os ácaros coletados sobre o pelo dos roedores da Serra do Ouro Branco foram testados e nenhuma amostra foi positiva.
71 Considerando a biodiversidade total, a área com maior abundância de espécies de pequenos roedores dentre os três municípios analisados foi a Serra do Ouro Branco. Este fato já era esperado, já que as áreas de coleta nesse local se encontravam em ambientes menos alterados pela ação antrópica.
A fauna de pequenos roedores da Serra do Ouro Branco apresentou espécies endêmicas do bioma Mata Atlântica como B. breviceps (ABRAVAYA & MATSON, 1977) e A. ruschii (WESKLER & BONVICINO, 2005), consideradas espécies raras. Necromys lasiurus é referida na literatura como espécie que habita formações florestais do cerrado e do ecótone Mata Atlântica-Cerrado (BONVICINO et al., 2008). Dentre as demais espécies, O. nigripes é considerada generalista no uso do ambiente (REIS, 2006) e indica alto grau de perturbação ambiental.
A metodologia de coleta favoreceu a captura de algumas espécies anteriormente pouco citadas em trabalhos de fauna de pequenos mamíferos, tratando-se de espécies essencialmente terrícolas, fossoriais ou semi-fossoriais. A espécie B. breviceps já esteve incluída em listas de espécies ameaçadas, mas atualmente sua presença em trabalhos com pequenos mamíferos, utilizando armadilhas de queda, serviu como apoio para que esta espécie fosse excluída dessas listas. Outra espécie que merece menção, embora somente um indivíduo tenha sido coletado, é A. ruschii, já que esta é considerada extremamente rara. Desde a sua descrição em 1979 (Cunha & Cruz, 1979) até o ano de 2008, apenas dois exemplares haviam sido capturados no Brasil (Pereira et al., 2008).
O maior número de indivíduos foi coletado no mês de junho, o que segundo Costa (2006), pode ser atribuído à maior movimentação das espécies em busca de alimento e parceiros para o início da época reprodutiva. Entretanto, os meses seguintes tiveram acentuada queda no número de indivíduos coletados. Ao contrário do padrão frequentemente notado em estudos populacionais de pequenos mamíferos, a média de indivíduos capturados na estação chuvosa foi maior do que a observada na estação seca.
O histórico de degradação ambiental da Serra de Ouro Branco é antigo e com forte influência da mineração. Hoje, o desenvolvimento da agropecuária na Serra de Ouro Branco também é bastante expressivo. Todos esses fatores acarretaram mudanças na estrutura das comunidades de pequenos mamíferos locais, levando ao predomínio de espécies generalistas, com baixas restrições de habitats, que expressam maior abundância em áreas que sofreram algum tipo de alteração. Todavia, esse trabalho demonstrou a presença de algumas espécies raras e endêmicas, com importância biológica significativa, indicando a necessidade e urgência na conservação da Serra de Ouro Branco.
72 A principal espécie capturada nos municípios de Santa Cruz e Pingo D’Água foi R. rattus, também conhecida como rato de telhado, rato preto, rato de forro, rato de paiol, dentre outros. Essa espécie possui comportamento sinantrópico comensal, ou seja, depende unicamente do ambiente antrópico para sua sobrevivência. É cosmopolita e de grande importância, já que é responsável por causar grandes prejuízos econômicos e sanitários ao homem. É o roedor comensal predominante na maior parte do interior do Brasil, sendo comum nas propriedades rurais e pequenas e médias cidades do interior. Possui comportamento arvícola, cultivando o hábito de viver usualmente nas superfícies altas das construções, em forros, telhados e sótãos onde constroem seus ninhos, descendo ao solo em busca de alimento e água. O papel de R. rattus na transmissão de doenças ainda é pouco conhecido, mas seu hábito intradomiciliar permite um contato mais estreito com o homem (BONVICINO et al., 2008).
As outras espécies coletadas nestes dois municípios são consideradas sinantrópicas não-comensais, já que se caracterizam por formar colônias no ambiente silvestre longe do contato com o homem. Contudo, em função das modificações ambientais decorrentes dos processos de urbanização e de transformação de ecossistemas naturais em áreas de plantio, a divisão em silvestres sinantrópicos comensais e não comensais não é permanente; visto que pela escassez de alimentos, os roedores acabam expandindo suas colônias por entre e ao redor das plantações e instalações no peridomicílio e no próprio domicílio. Este fato amplia o contato do homem e roedor silvestre, aumentando o risco de contaminação por patógenos transportados por estes animais (BONVICINO et al., 2008).
Quanto à fauna de ectoparasitos dos pequenos roedores das áreas estudadas, esta foi composta predominantemente por ácaros da família Laelapidae, sendo baixa a ocorrência de outros artrópodes como carrapatos e pulgas. Organismos pertencentes à ordem Phthiraptera (Mallophaga e Anoplura) e Diptera não foram coletados sobre nenhum dos animais analisados.
Gigantolaelaps wolffsohni está comumente associado com roedores do gênero Oryzomys, mas na mostra coletada na Serra do Ouro Branco, este ácaro foi encontrado sobre hospedeiros não-Oryzomys, sendo 1 fêmea em Akodon sp., 1 fêmea em Calomys sp. e 53 fêmeas em Oligoryzomis nigripes. Essas associações com hospedeiros não-Oryzomys já haviam sido relatadas em outros estudos sobre fauna acarológica de pequenos roedores, especialmente com espécies do gênero Oligoryzomys (NIERI-BASTOS et al., 2004; LARESCHI et al., 2006).
Laelaps paulistanensis tem distribuição neotropical, sendo associados primariamente com roedores Oryzomys sp. Na Serra de Ouro Branco esta espécie também foi encontrada
73 sobre outros gêneros de roedores como Oligoryzomys, Akodon e Calomys. Reis et al. (2008) encontraram esses ácaros associados com roedores Akodon sp., Oligoryzomis e Juliomys pictipes. No Uruguai esse ácaro foi encontrado sobre Akodon azarae, Bolomys obscurus e mostrou forte associação com Oligoryzomys (MARTINS-HATANO et al., 2004; NIERI-BASTOS et al., 2004).
Androlaelaps fahrenholzi é uma espécie cosmopolita, que tem sido encontrada parasitando um grande número de espécies de mamíferos em todo o mundo. Esse achado está de acordo com outros trabalhos, que identificaram essa espécie em roedores do gênero Akodon e Oligoryzomys na Argentina (LARESCHI, 1996). No Brasil, Nieri-Bastos et al. (2004) identificaram esses ácaros sobre diversas espécies de roedores, dentre eles Akodon sp. e Oligoryzomys sp.
Eubrachylaelaps rotundus mostrou grande especificidade com Akodon sp. Esse resultado corrobora com vários trabalhos publicados (MARTINS-HATANO et al., 2004). Em áreas onde Akodon sp. não está presente essa espécie foi encontrada sobre Bolomys lasiurus (LINARDI et al., 1984). Na Serra do Ouro Branco E. rotundus não foi encontrada em mais nenhuma espécie além de Akodon sp.
Se considerarmos que o número de carrapatos necessários para a manutenção de populações viáveis deve ser elevado, o número de carrapatos parasitando roedores encontrados nas três áreas é desprezível. As capturas ocorreram durante todas as estações do ano; sendo assim, a atividade sazonal dos carrapatos não seria uma possibilidade para explicar a baixa detecção dos mesmos. Outra possibilidade seria a de que os pequenos roedores de Ouro Branco, Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água sejam normalmente pouco infestados por carrapatos. Esta hipótese é respaldada pela constatação em outras regiões do Brasil de baixos níveis de infestação em pequenos roedores (NIERI-BASTOS, 2004). Todavia, essa mesma situação se contrapõe à situação observada no hemisfério Norte. Nos Estados Unidos, pequenos roedores estão envolvidos no ciclo epidemiológico da Rocky Mountain spotted fever e de outras riquetsioses ao amplificarem bactérias do gênero Rickettsia, dentre elas a R. rickettsii, tornando-se fonte de infecção para carrapatos que deles se alimentem, especialmente os estágios imaturos (LABUDA & NUTTALL, 2004; PIESMAN & GERN, 2004).
A taxa de infecção do carrapato vetor pode variar dependendo da virulência do patógeno, da susceptibilidade da espécie do carrapato, da existência de co-infecções e também por modulação da resposta imune do hospedeiro. A R. rickettsii em um nicho ecológico bem delimitado, amplamente distribuída em carrapatos vetores e hospedeiros vertebrados, mantêm-se em baixos níveis de infecção, normalmente abaixo de 1%.
74 Segundo Magnarelli et al. (1981) a prevalência de carrapatos infectados é a mesma tanto em áreas endêmicas quanto não endêmicas, fato este que reduz a importância do carrapato como indicador de atividade riquetsial. Isto também foi comentado por Lemos et al. (1997) no sentido de que a simples presença do carrapato infectado não é suficiente para produzir a doença humana. Entretanto devem ser considerados os casos de alta infestação por carrapatos que podem alterar essa relação. Dessa forma, para que haja atividade riquetsial poderia ser necessária a coexistência de uma relação de positividade entre vetores, hospedeiros e reservatórios, incluindo animais silvestres (Cardoso et al., 2006).
Embora poucos carrapatos tenham sido encontrados sobre o pelo dos pequenos roedores em Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água, foi verificado por Milagres (2010) nesses locais a infestação de cães, eqüinos e gambás pelo gênero de carrapato Amblyomma e pelas espécies Amblyomma brasiliense, A. cajennense, A. dubitatum, Dermacentor nitens e Rhipicephalus (Boophilus) microplus. Já na Serra do Ouro Branco, a mastofauna encontrada se resumiu a espécies de pequenos roedores e marsupiais, não sendo comum o acesso de animais domésticos nas áreas de coleta, embora duas das trilhas de amostragem se localizassem dentro de uma pequena propriedade rural. Esse fato é importante, pois segundo Cortinas (2002) a persistência e distribuição geográfica de um foco de enfermidade veiculada por carrapatos seriam decorrentes da imunidade do hospedeiro expressada no vetor e dependeriam de três pré-requisitos: (1) presença e sobrevivência dos carrapatos; (2) transmissão do patógeno; (3) oportunidade para a exposição humana ou de animais domésticos.
Diante dos resultados sorológicos e moleculares dos pequenos roedores de Ouro Branco, área considerada não-endêmica para FMB e considerando o fato de apenas um caso humano ter sido relatado no município em 1984, este trabalho indica que esses animais não parecem representar risco imediato de transmissão de FMB e outras riquetsioses na região estudada. Apesar disso é importante manter em mente que as alterações ecológicas impostas pelo homem podem, de forma acidental, criar condições para explosões populacionais de hospedeiros e seus parasitos de forma brusca. Neste contexto, pequenos roedores são seres com alta capacidade de reprodução e com elevada capacidade de contribuir para o estabelecimento ou amplificação de doenças infecciosas para o homem.
Já em Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água a alta porcentagem de pequenos roedores positivos à RIFI chamou a atenção e esses resultados indicam a exposição de diferentes espécies de pequenos roedores a riquétsias do grupo da febre maculosa. Assim, podemos afirmar que bactérias causadoras de riquetsioses circulam nessas áreas e que os
75 roedores podem estar envolvidos na manutenção enzoótica desses agentes. Pena et al. (2009) também estudaram o comportamento da FMB no município de Santa Cruz do Escalvado. Embora as duas pesquisas tenham sido realizadas no mesmo município, as localidades-alvo do estudo foram diferentes. Por meio de inquérito sorológico Pena et al. registraram uma soro-prevalência de 38,81% em pequenos roedores, utilizando a reação de imunofluorescência indireta (RIFI) realizada com antígenos específicos de R. rickettsii, R. felis, R. parkeri, R. belii e R. amblyommii. Se considerarmos apenas os dados sorológicos referentes à espécie Rattus rattus, esse percentual passa para 81,25%, já que nas outras duas espécies analisadas, Nectomys squamipes e Oryzomys subflavus, não houve sororeatividade. Amostras de fígado e baço retiradas desses animais foram submetidas à PCR por Pena (2008), que conseguiu um fato inédito na literatura, que foi a amplificação e posterior seqüenciamento de fragmentos genéticos de bactérias do gênero Rickettsia em tecidos de pequenos roedores. Esses fragmentos foram amplificados através de amostras retiradas das espécies R. rattus e N. squamipes, com positividade de 12 e 11%, respectivamente.
Diante do fato de que foi encontrada alta taxa de positividade para o gênero Rickettsia na sorologia, incluindo amostras com titulações bem altas, e de que as análises moleculares dos carrapatos e pulgas foram negativas, surgem as seguintes perguntas:
• Esses roedores representariam um reservatório de riquétsias?
• Se em diversos trabalhos foi verificado que não é comum a detecção de carrapatos em pequenos roedores, quem está transmitindo a bactéria riquétsia para os pequenos roedores? Seriam ácaros hematófagos da família Macronyssidae?
Ainda que nenhum ácaro macronissídeo tenha sido coletado sobre o pêlo dos pequenos roedores neste trabalho não podemos descartar a possibilidade de estes estarem envolvidos na transmissão de bactérias do gênero Rickettsia nas regiões estudadas, visto que esses ácaros possuem comportamento essencialmente nidícola e que as metodologias utilizadas neste trabalho não permitiram a captura desses ectoparasitos.
Fonseca (1948) relatou que a espécie Ornithonyssus brasiliensis poderia ser vetor da bactéria R. rickettsii, agente causador da FMB. Segundo Barros-Battesti (2008) este autor estava certo não somente em relação ao táxon O. brasiliensis, mas também para todas as outras espécies do gênero Ornithonyssus coletados em roedores do Brasil. Nieri-Bastos (2008) encontrou alta porcentagem de positividade para Rickettsia sp. (57%) em ácaros macronissídeos de pequenos mamíferos coletados no país, mostrando que esses ácaros fazem parte do elo de transmissão e manutenção das riquétsias na natureza. Essa alta
76 porcentagem encontrada pela autora foi inesperada, já que a taxa natural de infecção em carrapatos da ordem Ixodida geralmente é muito baixa (< 1%).
Ante os resultados encontrados e discutidos, se pode concluir que existe atividade riquetsial nos municípios de Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água e que os pequenos roedores participam do ciclo epidemiológico da doença nessas áreas, sendo necessários estudos adicionais para compreender a real importância destes animais nos ciclos silvestre e doméstico dos agentes causadores de febre maculosa, incluindo suas interações com artrópodes vetores.
Esses animais podem representar um risco à população humana que ali habita ou visita. Com base nisso, é imprescindível a manutenção da vigilância epidemiológica permanente para FMB e outras riquetsioses nesses municípios, bem como maior preparação da classe médica para que possam identificar possíveis casos, que muitas vezes, são confundidos e tratados como se fossem outras doenças, mascarando a verdadeira distribuição da febre maculosa no Brasil.
78 A partir desse trabalho conclui-se que:
1. A biodiversidade de pequenos roedores foi maior na Serra do Ouro Branco, onde foi
capturado um maior número de espécies, dentre elas algumas raras como Blarinomys breviceps e Abrawayaomys ruschii.
2. Não foi encontrado evidência de circulação de organismos riquetsiais em pequenos
roedores da Serra do Ouro Branco.
3. A acarofauna dos pequenos roedores das três regiões estudadas foi composta
predominantemente por ácaros da família Laelapidae. No entanto a identificação quanto à espécie ainda não foi realizada para os ácaros coletados em Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água.
4. Carrapatos da classe Ixodida foram encontrados em quantidade extremamente baixa
sobre o pêlo dos pequenos roedores das três regiões pesquisadas.
5. A presença de resposta imune verificada pela RIFI a antígenos específicos para
algumas espécies de Rickettsia em roedores capturados em Santa Cruz do Escalvado (62,91%) é indício de que esses animais possam atuar no ciclo epidemiológico das riquetsioses nesse município.
6. A alta porcentagem de amostras positivas (84,73%) encontrados na avaliação
sorológica dos roedores capturados em Pingo D’Água também sugere a participação desses animais no ciclo enzoótico das riquetsioses nessa região.
7. Não foi encontrado DNA de organismos riquetsiais em nenhum dos tecidos e
ectoparasitos dos pequenos roedores testados pela técnica da PCR.
8. Em Santa Cruz do Escalvado e Pingo D’Água é necessário manter uma vigilância
epidemiológica, já que existe circulação de organismos riquetsiais, que podem servir de fonte de infecção para a população humana que ali habita ou visita.
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