Para cada dia de amostragem, foi aplicado o Teste-t de Student para amostras independentes, a fim de verificar possíveis diferenças entre os tratamentos CH e SH. A análise foi realizada utilizando-se os valores totais de clorofila-a, porcentagem de cobertura das macroalgas, densidade e riqueza de microalgas. Além disso, matrizes de similaridade da composição de espécies com base no índice de Morisita foram construídas para as comunidades de cada tratamento. Com elas, foi realizado um teste de Mantel para verificar a correlação entre essas matrizes. As análises foram executadas no programa Statistica 7.0 e NTSys.
2.3. Resultados
Os valores de riqueza das algas microscópicas não revelaram diferenças estatísticas entre os tratamentos (Figura 1). Porém, o teste de Mantel (r = -0,26; p = 0,10) mostrou que não houve correlação estatisticamente significativa entre as composições taxonômicas dos tratamentos.
A variação dos valores de clorofila-a mensurados em cada dia de coleta está representada na Figura 2, onde observa-se que os valores de clorofila-a cresceram em ambos os tratamentos, porém, o tratamento CH se manteve sempre com valores inferiores aos observados no tratamento SH. O Test-t registrou que nas datas 30 (p < 0,05) 40 (p < 0,05) e 50 (p < 0,05), essas diferenças foram significativas.
O Test-t também mostrou que, para os dados de densidade de microalgas, nas datas 30 (p < 0,05) 40 (p < 0,05) e 50 (p < 0,05), houve diferenças significativas entre os tratamentos CH e SH (Figura 3). O tratamento CH registrou uma variação na densidade de 3736 a 12786 ind.cm-2, enquanto que o tratamento SH esta variação esteve entre 4124 e 18721 ind.cm-2 (Figura 3). O número de indivíduos macroscópicos apresentou resultado similar. Os compartimentos do tratamento SH apresentaram maior número de macroalgas do que aqueles com presença de gastrópodes (Figura 4), evidenciando que nos substratos com maior número de microalgas também foi reportado maior número de algas macroscópicas. De fato, a porcentagem de macroalgas apresentou valores significativamente maiores no tratamento SH do que no CH (Figura 5). O Test-t revelou diferenças nas datas 30, 40 e 50 (todas com p < 0,01).
A porcentagem de cobertura quantificada na data da última amostragem permitiu o mapeamento da distribuição de manchas de macroalgas nos compartimentos como um todo (Figura 6). Nesta análise observou-se que nos compartimentos do tratamento CH a colonização das macroalgas ocorreu em manchas espaçadas, enquanto que nos compartimentos do tratamento SH o crescimento foi generalizado, com as macroalgas desenvolvendo-se igualmente por todo o compartimento.
2.4. Discussão
Os resultados do presente estudo demonstram que a herbivoria apresenta relevante papel no desenvolvimento da comunidade de algas bentônicas lóticas. Os valores de clorofila-a foram significativamente maiores no tratamento SH do que no CH. Resultados similares aos reportados no presente estudo têm sido observados em vários trabalhos prévios, nos quais já foi demonstrado que a presença de consumidores reduz a biomassa de algas em riachos (Feminella & Hawkins, 1995). Entretanto, embora exista esta tendêndia negativa e direta entre a presença de herbívoros e a biomassa algal, outros estudos têm sugerido que os efeitos da herbivoria não são tão claramente previsíveis, uma vez que as comunidades algais possuem diferentes composições taxonômicas e características fisionômicas, bem como os herbívoros também possuem diferentes preferências de consumo e distintas habilidades no forrageio de determinados tipos morfológicos algais, relacionados às especificidades de suas morfologias bucais (Lamberti & Moore, 1984; Steinman et al., 1987). Neste contexto, o sinal e a intensidade da herbivoria sobre a abundância das comunidades algais dependem,
fundamentalmente, da correspondência entre as características das comunidades de algas e de herbívoros que coexistem em um determinado ambiente.
De acordo com a discussão acima, a dinâmica espacial entre as micro e macroalgas pode ser conduzida por mecanismos associados a interação dessas comunidades com o tipo de herbívoro presente no ambiente. Assim, os gastrópodes aquáticos, como os utilizados no presente estudo, alimentam-se principalmente da comunidade bentônica, formada por um conjunto diversificado de microalgas, especialmente diatomáceas (Osenberg, & Mittelbach, 1989). Aqui, a ausência dos gastropodes durante o processo de colonização permitiu que as microalgas atingissem altos valores de densidade. Uma vez que a abundância de macroalgas foi igualmente maior nesses tratamentos, a presença das microalgas parece ser importante para o estabelecimento das macroalgas (Capítulo 1), corroborando nossa hipótese inicial.
Como já discutido no Capítulo 1, a matriz de diatomáceas formada nos estágios iniciais da colonização pode promover o surgimento de uma superfície mais rugosa e heterogênea. Superfícies mais rugosas e heterogêneas, por sua vez, têm sido frequentemente associadas com maior acúmulo algal (Murdock & Doods, 2007), e uma das razões desse tipo de resposta esta no aumento da sedimentação e adesão celular (Scardino, 2006). Além disso, esse tipo de condição pode proporcionar uma melhor adesão dos esporos algais (Maggs & Callows, 2002), os quais representam a principal forma de dispersão e colonização de novos substratos na maioria das algas, inclusive as filamentosas macroscópicas (Fletcher & Callow, 1992)(ver Capítulo 1).
Recentemente, crescentes evidências têm sugerido que um mecanismo de cascata trófica pode ter um forte efeito indireto nas propriedades de um ecossistema, alterando a diversidade autotrófica, ao invés de simplesmente afetar a biomassa (Schmitz, 2006). Os resultados do presente estudo permite sugerir que os padrões de distribuição espacial das macroalgas lóticas podem ser influenciados por um efeito “top-
down” indireto da herbivoria sobre a composição da comunidade de algas bentônicas.
Neste contexto, parece que o processo de herbivoria sobre as microalgas bentônicas, representados no presente estudo pelo consumo destas algas por parte dos gastrópodes tem relevante influência, embora indireta, no estabelecimento das macroalgas, uma vez que estas estão, aparentemente, diretamente associadas a prévia presença das algas microscópicas no substrato (como demonstrado no Capítulo 1).
Dessa forma, a presença do herbívoro em uma comunidade jovem pode mantê-la nos estágios iniciais de desenvolvimento, impedindo que as algas com longos
filamentos desenvolvam-se (Steinman et al., 1987). Sabendo-se que o tempo de interação herbívoro-algas pode influenciar os efeitos da herbivoria sobre as variações da comunidade (Steinman, 1996), a fisionomia e arranjo espacial das micro e macroalgas podem estar fortemente associados a esse processo. Por exemplo, o tempo em que uma determinada área permanece livre da atividade de herbívoros pode permitir que a comunidade alcance estágios mais tardios de colonização. Assim, espécies filamentosas (e.g., Stigeoclonium sp. e Oedogonium sp.) devem realizar uma “corrida contra o tempo” para atingir um tamanho suficientemente grande para escapar dos efeitos da herbivoria (Duggins & Dethier, 1985; Steinamn et al., 1987). Além disso, após alcançar um tamanho tolerante aos herbívoros, a presença deles pode até mesmo melhorar o crescimento dessas algas, uma vez que a raspagem de microalgas epifíticas pode, por exemplo, aumentar a disponibilidade de luz às células do filamento (Dudley, 1992). De modo geral, sugere-se que as comunidades onde a ausência de herbivoria persiste por um tempo maior tendem a apresentar mais abundância de espécies filamentosas do que em comunidades onde a pressão da herbivoria é mais frequente.
Em resumo, a pressão de herbivoria apresentou forte relação com as variações estruturais da comunidade de algas bentônicas em riachos tropicais. Uma vez que, segundo trabalhos prévios, o tipo de herbivoria (tamanho, morfologia bucal), sua densidade e, conseqüentemente, seu tempo de interação com as algas resultam em diferentes influencias (Feminella & Hawkins, 1995), estudos futuros envolvendo essas características da herbivoria ajudariam a melhorar a compreensão sobre como as diferentes fisionomias e arranjos das comunidades de algas bentônicas lóticas se desenvolvem no ambiente.
2.5. Referências Bibliográficas
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2.6. Tabelas e Figuras
Tabela 1. Características físicas e químicas da água do riacho estudado durante o período experimental. Data de coleta pH O2 dissolvido (mg L-1) Condutividade (mS cm-1) Tubidez (NTU) Temperatura (⁰C) Correnteza (cm s-1) Potencial Redox Nitrogênio T (mg L-1) Fósforo T (mg L-1) Dia 7 7,76±0,2 12,91±0,64 0,09±0,001 1,10±0,285 25,4±0,30 22,87±7,74 149±3,74 0,38±0,01 0,12±0,01 Dia 15 7,15±0,3 12,05±2,3 0,093±0,0001 3,76±0,57 22,28±0,01 35,07±4,48 234,6±49 0,29±0,04 0,09±0,04 Dia 30 6,04±0,7 8,84±1,02 0,097±0,006 2,07±0,17 25,50±0,02 32,09±4,38 347,3±28,1 0,41±0,04 0,13±0,02 Dia 40 7,91±0,27 10,8±1,8 0,085±0,0004 2,56±0,11 26,43±0,04 32,0±4,50 146±47,2 0,37±0,03 0,15±0,03 Dia 50 6,4±0,54 10,70±2,2 0,091±0,004 2,39±0,16 29,28±0,02 31,05±2,53 235,3±10,3 0,39±0,02 0,17±0,02
Figura 1. Variação temporal dos valores de riqueza das microalgas presentes nos tratamentos CH e SH.
Figura 2. Variação temporal dos valores de clorofila-a nos tratamentos CH e SH durante o período experimental.
Figura 3. Variação temporal dos valores de densidade das microalgas presentes nos tratamentos CH e SH.
Figura 4. Número de indivíduos tratados com macroalgas ao longo do período experimental nos tratamentos CH e SH. A data 7 ainda não apresentava herbívoros em nenhum compartimento.
Figura 5. Variação temporal da porcentagem de cobertura de macroalgas em cada tratamento durante o período experimental.
Figura 6. Marcação das manchas com macroalgas aderidas aos substratos artificiais no compartimento como um todo. (A) Três compartimentos com presença de herbivoria; (B) três compartimentos sem a presença de herbivoria. Essa análise foi realizada no ultimo dia de colonização (50º dia).
Considerações Finais
De modo geral, nos capítulos da presente tese foram apresentados e discutidos os resultados de dois experimentos que investigaram as relações entre as micro e macroalgas bentônicas entre si e destas com herbívoros e os seus efeitos sobre o estabelecimento das macroalgas em riachos tropicais. Em ambos experimentos, os resultados mostraram que a ocorrência das macroalgas está intimamente relacionada com a presença prévia das microalgas nos substratos dos sistemas estudados, sugerindo que as microalgas devem propiciar condições que favoreçam o surgimento das algas macroscópicas em um momento sucessional mais tardio. Neste sentido, os resultados indicam que micro e macroalgas compõem uma mesma comunidade de algas bentônicas que se sucedem em função do desenvolvimento da própria comunidade, de modo que as microalgas representam as colonizadoras iniciais e as macroalgas as sucessoras tardias. Os resultados combinados dos Capítulos 1 e 2 incorporam informações relevantes para melhor compreender o padrão de distribuição espacial em pequena escala das assembleias de macroalgas lóticas, comumente descritos como sendo em “manchas” ou “mosaico”.
Neste contexto, algumas considerações que relacionam conhecimentos prévios e os resultados da presente tese são necessárias. Muitos ecólogos de riachos consideram os distúrbios como sendo o principal fator determinante da estruturação das comunidades bentônicas de riachos (Giller, 1996; Lake, 2000). Townsend & Hildrew (1994) definem distúrbio como qualquer evento capaz de remover os organismos do seu habitat, abrindo espaço e recursos para novos indivíduos. A natureza dos distúrbios que ocorrem em riachos pode variar largamente (Lake, 2000), sendo os mais comuns relacionados às condições da correnteza, limitação ou excesso de recursos (e.g., atividade antrópica) ou a atividade de herbívoros. Independente da natureza, essas perturbações podem se dar de um modo espacialmente heterogêneo sobre a comunidade (Lake, 2000) e a remoção dos organismos pode ocorrer, consequentemente, em algumas áreas do substrato e não em outras. Tal relação entre distúrbios e a distribuição em manchas já está plenamente consolidada na ecologia de riachos e é perfeitamente aplicável ao recorrente padrão espacial em pequena escala das macroalgas de sistemas lóticos.
A presente tese, entretanto, acrescenta informações detalhadas e inovadoras sobre o processo de formação dos mosaicos de macroalgas no substrato. Por exemplo,
os resultados do Capítulo 1 e 2 mostram que quando a comunidade de algas bentônicas de riachos registra a ocorrência de espécies macroscópicas, especialmente as filamentosas, quer dizer que os substratos previamente colonizados por microalgas permaneceram um tempo suficiente sob condições ambientais minimamente suportáveis, as quais permitiram o avanço do processo sucessional pela comunidade. Neste contexto, é perfeitamente compreensível que a presença e ausência de macroalgas ao longo dos substratos de um riacho implica na coexistência de estágios sucessionais distintos da mesma comunidade de algas bentônicas, mesmo em locais muito próximos (considerando uma escala centimétrica, ou mesmo milimétrica). Assim, esse cenário não corresponde a manchas de macroalgas e manchas de microalgas separadamente distribuídas e, possivelmente competindo entre si por espaço ou recursos. A conexão sucessional entre micro e macroalgas sugere uma relação positiva entre esses componentes, os quais interagem de forma mais cooperativa do que competitiva.
Este novo corpo de informações pode ser importante para se reavaliar a compreensão de conceitos largamente aplicados às assembleias de macroalgas tropicais. Por exemplo, há pelo menos duas décadas, vários trabalhos têm relatado que, do ponto de vista sazonal, o período compreendido entre o outono e inverno, representa a época do ano com maior riqueza e abundância de macroalgas (Necchi & Pacoaloto, 1993; Necchi et al., 1995; Branco et al., 2009; Tonetto et al., 2012; 2014). Frequentemente, a explicação para este padrão sazonal está relacionada com as flutuações temporais de variáveis climáticas e/ou de parâmetros físicos e químicos da água. Com base nas informações da presente tese é possível incorporar também as relações biológicas a tais explicações. Assim, neste período do ano, além da baixa frequência de precipitações diminuir a força de arrasto sobre os talos macroscópicos, ela mantem o padrão do fluxo dos riachos mais estável, proporcionando condições ambientais (em pequena escala) adequadas ao desenvolvimento da comunidade por período de tempo maior do que as outras épocas do ano. Neste cenário, o período entre o outono e o inverno parece ser o mais adequado para que, após a colonização do substrato por microalgas, o processo sucessional conduza a comunidade de algas bentônicas até estágios de colonização mais tardios, caracterizados justamente pela presença das macroalgas.
Em resumo, é importante ressaltar aqui a íntima relação entre as micro e macroalgas presentes nas comunidades de algas bentônicas de riachos. As variações da estrutura dessas comunidades, na verdade, formam um contínuo espaço-temporal indissociável entre os componentes micro e macroscópico, que se relacionam ao longo
do processo de sucessão ecológica. Durante o processo sucessional, o nível de estabilidade das relações entre as algas bentônicas com as variáveis ambientais e com a biota coexistente, tanto no espaço como no tempo, determinam, em última análise, a típica distribuição em mosaico destas comunidades.
Por fim, a condução de trabalhos envolvendo abordagens mais integradoras a respeito das comunidades de algas bentônicas de riachos, incluindo tanto o componente micro como o macroscópico, permitiria o ecólogo de ambientes lóticos encontrar respostas mais consistentes sobre a relação dessas comunidades com as variações espaço temporais do ambiente.
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Apêndice A
__A seguir são descritos os amostradores utilizados nos estudos experimentais envolvendo as investigações das interações biológicas relacionadas ao processo de estabelecimento das assembleias de macroalgas apresentados nos capítulos 1 e 2 da presente tese.
1. Descrição dos amostradores utilizados no estudo envolvendo a investigação das relações biológicas entre micro e macroalgas em ecossistemas lóticos tropicais relatada no Capítulo 1.
O amostrador utilizado no estudo do Capitulo 1 foi construído com materiais simples, de baixo custo e de fácil obtenção, tais como madeira, concreto e lâminas de vidro. O amostrador foi desenhado de modo a ter uma forma plana e espessura fina (ca. de 8 cm) para que as lâminas de vidro (semelhante àquelas utilizadas em microscopia) destinadas a colonização algal permanecessem totalmente submersas, evitando, assim, danos ao desenvolvimento da comunidade algal por efeito de possível dessecamento provocado pela emersão acidental dos amostradores. A base do amostrador foi constituída de uma placa de madeira de aproximadamente 50 cm de largura por 50 cm de comprimento e 4 cm de espessura. Sobre essa placa foram instaladas 14 tiras de madeira de 3 cm de largura ladeadas por canaletas, de modo que fosse possível uma fixação adequada e eficiente das lâminas nas tiras de madeiras, ao mesmo tempo que a passagem da água sobre o amostrador fosse livre (Figura 1A). Para a fixação das lâminas de vidro sobre as tiras de madeira, que serviram efetivamente como substrato a ser colonizado pelas algas, foram utilizadas presilhas de metal, que apesar de exercerem grande pressão de aperto sobre as lâminas, também são fáceis de serem removidas.
Após a instalação das lâminas de vidro nas tiras de madeira, a placa de madeira foi unida a uma placa de concreto de aproximadamente 20 kg e aproximadamente 4 cm de espessura, a fim de proporcionar a ancoragem e maior estabilidade ao amostrador (Figura 1B). Além disso, para reforçar a estabilidade, com o auxílio de um arame de aço galvanizado o conjunto foi preso a estruturas firmes (e.g.: troncos e rochas) localizadas nas margens do riacho.