Facultat de Biologia
Memòria del Treball de Fi de Grau
Análisis comparativo de los morfotipos de foaminíferos epífitos en praderas de
Posidonia oceanica
de Baleares y el Mar Tirreno: su papel como bioindicadores.
Riccardo Racis Grau de Biologia
Any acadèmic 2014-15
DNI de l’alumne: AT3160911
Treball tutelat per Guillem Mateu-Vicens Departament de Biología
S'autoritza la Universitat a incloure el meu treball en el Repositori Institucional per a la seva consulta en accés obert i difusió en línea, amb finalitats exclusivament acadèmiques i d'investigació
Paraules clau del treball:
Foraminíferos, Posidonia oceanica, Bioindicadores.
V
Índice
1. Introducción
1.1. Las fanerógamas marinas 4
1.2. Los foraminíferos 5
1.3. Relación entre los foraminíferos y las fanerógamas marinas 6
1.4. El objetivo de el trabajo 10
2. Materiales y métodos 2.1. Ubicación transectos y de muestreo en los posidonietos 10
2.2. Análisis taxonómico 12
3. Resultados 3.1. Análisis cuantitativo 13
3.2. Análisis ecológico 18
3.3. Los foraminíferos deformados 23
4. Discusión 23
5. Conclusiones 26
6. Bibliografía 27
1 – Introducción
Las fanerógamas marinas Las fanerógamas marinas son generalmente reconocidas como plantas con semillas o espermatófitas. El término fanerógama se debe a Linneo y estrictamente viene a significar
"unión sexual visible" (de el griego phaneros = evidente y gamos = matrimonio). Se utiliza en realidad para indicar plantas cuyos órganos sexuales son visibles, es decir las flores
(hermafrodita), en las que se basa la reproducción sexual. La presencia de flores, semillas y frutos permite distinguir estas plantas a partir de algas. También tienen un sistema radicular bien diferenciado con raíces y rizomas, que son parte de los haces de hojas, cuyas estructuras compuestas de tejidos especializados, pueden alcanzar y superar un metro de longitud (Kuo y Den Hartog, 2006). Las fanerógamas marinas, actualmente agrupadas bajo la clasificación AGP III (Angiosperm Phylogeny Group III), se identifican como un grupo ecológico de angiospermas monocotiledóneas que evolutivamente han regresado al medio marino. En particular, la especie de interés del presente trabajo es Posidonia oceanica (L.) Delile, (1813), pertenece a Orden Alismatales, Familia Posidoniaceae. Esta fanerógama marina es endémica del Mediterráneo, con una cobertura estimada en 50.000 km2 (Bethoux et Copin-Montegut, 1986; Mateu-Vicens et al., 2014) de fondo de arena y ocasionalmente rocosa, de la zona sublitoral.
En la descripción de la morfología y de el comportamiento en el medio marino, que se conoce en primer lugar, el desarrollo de amplios lechos (conocidas comúnmente como "praderas") en la zona de sedimentación de la llana mareal o submareal (Koch et al., 2006). Estas praderas están formadas por dos componentes principales: la estructura de la hoja y el sistema radicular que se divide en raíces y rizomas. Los haces de la hoja que conforman la copa, en P.
oceanica, son la parte fotosintéticamente activa, y capaz de soportar las tensiones del
dinamismo del medio que los incluye además de cambiar los flujos. Las hojas maduras tienen un tamaño de 60-80 cm de largo y 0,5-1 cm de ancho, con ápice foliar obtuso. Vive, en promedio durante 12 meses, el tiempo allá de la cual tiene una renovación de las hojas y los rizomas actúan como sustrato para unos dos años (Langer, 1993).
Los rizomas, de los que se erigen los haces de hojas, muestran un crecimiento en dos niveles:
horizontal, llamados rizomas plagiotropos, que se ocupan de la ampliación de los individuos dentro de la pradera, y rizomas ortotrópicos, con crecimiento vertical, que mantienen los haces erigidos para prevenir el enterramiento. (Gobert et al., 2006). Esta estructura crea las partes del sustrato, afectando localmente la pradera, por la acción de las corrientes, de los flujos y la ayuda de haces foliares, que actúan como amortiguación de las fuerzas en acción, permitiendo la acumulación de sedimentos orgánicos y inorgánicos (Dauby et al., 1995; Gacia et al., 1999; Gacia y Duarte, 2001; Gobert et al., 2006). Este proceso da lugar a una estructura llamada matte que crece a 0,175 cm por año y en su interior se pueden encontrar sedimentos detríticos, evaluados entre las edades de 0 y 3000 años (Mateo et al., 1997; Gobert et al., 2006). Dependiendo de las condiciones locales, la pradera se puede elevar a través de la matte hasta la superficie. Las praderas son una parte muy importante del ecosistema, ocupando parte de la zona fótica, entre 0,5 m y 45 m de profundidad (Duarte, 1991; Langer, 1993; Larkum et al., 2006;. Marba et al., 2002), y ofreciendo un sustrato colonizable para una gran cantidad de comunidades marinas. Ejemplos de estos organismos epífitos incluyen algas rojas
incrustantes, briozoos, hidrozoos, moluscos y foraminíferos (Murray, 2006; Pardi, 2006;
Frezza et al, 2011).
Los foraminíferos
Hasta el siglo XVIII, los foraminíferos fueron descritos como "microcefalópodos", en particular "Nautilus" (Sen Gupta, 2002). Dujardin introdujo la definición de este grupo, de organismos unicelulares con una masa gelatinosa (sarcodio) con pseudópodos y por lo tanto se exlcuyen del grupo de los cefalópodos. D'Orbigny aceptó este punto de vista y en 1852 comenzó la clasificación en los Órdenes, funcionalmente a la forma de las cámaras de la concha. En la actual descripción que utiliza la definición, según la cual los foraminíferos son organismos eucariotas unicelulares, protozoos, capaces de crear una concha (Margulis, 1990;
Bellier et al., 2010).
Siguiendo cuanto describen Bellier et al., (2010), la concha que recubre los foraminíferos puede formarse a partir de materia orgánica, sustancias minerales o partículas aglutinadas.
Pueden equiparse con una sola cámara o tener múltiples formaciones huecas comunicándose entre sí, separadas por los septos y presentar al mismo tiempo una o más aberturas, los
"forámenes". A partir de aquí se deriva el nombre del grupo (desde el Latin Foraminifera:
foramen "foro" y fero "portador"; d'Orbigny, 1826). La última cámara termina con la abertura que pone el protozoo en comunicación con el exterior, aunque puede haber más porciones de la cáscara con esa función.
Además de las aberturas, algunos muestran en su propia concha, unos poros. Según Boersma (1998), estos poros son aberturas irregulares "a ventanilla", o aberturas irregulares, típicos de foraminíferos aglutinantes y calcáreo-perforados. Este es uno de los criterios de
diferenciación desde los foraminiferos porcelanoides.
La célula consta de dos tipos de citoplasma: endoplasma o sarcodio y el ectoplasma o
reticulopodio, compuesto de pseudópodos (Murray, 2006; Sen Gupta 2002). Se ha observado que hay un intercambio continuo de pequeños orgánulos citoplasmáticos entre endoplasma y ectoplasma (Anderson and Lee, 1991). Este último, como se en informó Bellier et al., (2010) es el segundo factor morfológico importante que distingue a los foraminíferos de otros protistas, además de la capacidad de crear una concha. Los pseudópodos sobresalen a través de los agujeros en la concha, hacia el exterior en una densa red anastomosa, presentando gránulos (granuloreticulopodios). Se utilizan para sujetar el subtrato, moverse (en cuanto a los foraminíferos móviles), la captura de sus presas (Bellier et al., 2010) construir y estructurar la concha, protegerse, asistir a las funciones de la respiración y la reproducción . A partir de el primer filamento extruído de los orificios (Filopodio) se puede desarrollar una anastomosis que conduce a la creación de una red (Reticulopodio). (Goldstein, 1999).
Entre los mecanismos de suministro de nutrientes una importante fuente observada son
sustancias vegetales, diatomeas y algas (Cushman, 1959), la captura de material en suspensión y de depósito, donde es imprescindible el uso de la pseudópodos, la depredación y el
parasitismo, y la relación simbiótica. Según Hallock, (1999), los Symbiont-Bearing, establecen una relación simbiótica con diferentes tipos de algas (algas rojas, verdes,
diatomeas y dinoflagelados). Son importantes para la producción de carbonato y al mismo tiempo, obtienen de esta relación diferentes ventajas, tales como: la alimentación, la
fotosíntesis derivada de la captura de los cloroplastos y la ayuda a la calcificación asociada a la fotosíntesis. Viven dentro de la zona fótica. Por lo general se alimentan de especies
seleccionadas de algas (Arnold, 1974;. Anderson et al., 1991), pero las bacterias (Lee, 1980), levaduras, setas y animales pequeños (Lee et al., 1966; Lipps, 1983; Lee, 1980; Bernhard y Bowser, 1992) juegan un papel fundamental en la alimentación de muchos foraminíferos.
Se reúnen dos estrategias de vida que separan el posicionamiento en nichos ecológicos:
foraminíferos planctónicos y bentónicos. La gran mayoría de las especies pertenecen al estilo de vida bentónico y las especies planctónicas son sólo 40-50 (Sen Gupta, 2002).
Por lo que respecta al ciclo de vida y su reproducción se da generalmente una alternancia heterofásica entre la generación sexual y asexual. Este evento puede ser obligatorio en algunas especies pero opcional en otros. Algunos también muestran trimorfismo (Goldstein, 1999).
En determinadas condiciones ambientales, algunas especies exhiben un crecimiento irregular y se forma una cocncha anormal, por ejemplo, con aberturas múltiples o modificadas, cámaras con desarrollo irregular y en algunos casos crecimiento de dos individuos siameses. Esto puede ser debido a la manera en que los individuos se adhieren al sustrato y crecen, o bien por situaciones anormales causadas presencia de contaminantes como metales pesados (Coccioni, 2000), variaciones de salinidad, oxígeno disuelto y exceso de nutrientes, la cantidad de luz que alcanza el sustrato (Boltovskoy et al., 1991), etc.
Relación entre los foraminíferos y las fanerógamas marinas
De acuerdo con Langer, (1993) y siguiendo la revisión posterior por Mateu-Vicens et al., (2014), los foraminiferos epifitos se dividen en 5 morfotipos (A *, B, C, D *, SB) en función de forma, estructura de la concha y el comportamiento:
Al morfotipo A * se asignan foraminíferos sin motilidad, formas incrustantes
predominantemente planas y permanentemente unidas al sustrato por glicosaminoglicanos, con un ciclo de vida de más de 10 meses. Algunos ejemplos son Planorbulina, Nubecularia, Miniacina, Cyclocibicides. (Figura 1).
Figura 1 - Foto de algunas especies pertenecientes a la forma A*: A) Planorbulina variabilis; B) Cyclocibicides vermiculatus. Scale bar 250µm.
Al morfotipo B se asignan los foraminiferos con motilidad, aunque reducida, presentando aberturas y poros. Se adhieren al sustrato mediante una red pseudopodial. Se encuentran en diferentes sustratos. Ciclo de vida: 2-5 meses. Algunos ejemplos son los géneros Lobatula, Ammonia, Cibicides, Discorbis, Rosalina (Figura 2).
Figura 1- Foto de algunas especies pertenecientes a la forma B: A) Lobatula lobatula; B) Ammonia beccarii. Scale bar 250µm.
Al morfotipo C se asignan los foraminíferos que muestran motilidad permanente, y múltiples aberturas de la que sobresalen extrusiones pseudópodiales. Por medio de estas últimas se adhieren al sustrato y crean un complejo sistema de reticulopodios con los que se procuran su alimentación. Ciclo de vida: 3-4 meses. Algunos ejemplos son Elphidium, Cribroelphidium (Figura 3).
Figura 2- Foto de la especie Elphidium crispum, perteneciente a la forma C. Scale bar 250 µm.
Al morfotipo D * se les asignan foraminíferos que presentan motilidad permanente, abertura en cuello de botella con la que se adhieren al sustrato por el que se mueven. Son formas oportunistas con un ciclo de vida corto. Algunos ejemplos son Quinqueloculina, Triloculina, Adelosina, Textularia (Figura 4).
Figura 3 - Foto de algunas especies pertenecientes a la forma D*: A) Quinqueloculina disparilis; B) Triloculina oblonga;
C) Adelosina colomi; D) Textularia candeiana. Scale bar 250 µm.
Al morfotipo SB - Symbiont Bearing - se asignan foraminíferos predominantemente sésiles o con movimiento limitado, con un ciclo de vida de aproximadamente un año. Algunos
ejemplos son Peneroplis, Sorites (Figura 5).
Figura 4- Foto de algunas especies pertenecientes a la forma SB: A) Peneroplis planatus; B) Sorites orbiculus; C) Sorites orbiculus, individuo en crecimiento. Scale bar 250 µm.
Los morfotipos A* y D* tienen un asterisco por incluir formas revisadas por Mateu-Vicens et al., (2014) por lo que algunas formas que originalmente se incluían en los morofotipos A y D de Langer (1993), ahora son asignados al nuevo morfotipo SB.
Las comunidades de foraminíferos epífitos en P. oceanica, juegan un papel importante en lo que respecta a la función de bioindicadores, (Frontalini et al., 2009) y como una
caracterización del medio ambiente a la que pertenecen (Pergent-Martini et al., 2005). Ello es debido a su abundancia en ambientes marinos y a la duración, relativamente corta, de los ciclos de vida, así como las reacciones rápidas a los cambios del medio en términos físico- químicos, incluyendo los contaminantes (Martin et al., 2000; Hallock et al., 2003, 2012;
Morvan et al., 2004; Châtelet y Debenay, 2010; Koukousioura et al., 2011).
Una aplicación posible establecida por Hallock et al., (2003), se refiere al uso de los foraminíferos como biomarcadores para verificar la calidad del agua en función de la recuperación del arrecife. Hallock et al. (2003), en su estudio, desarrollaron el Índice FI,
"FORAM Index", donde FORAM significa: Foraminifera in Reef Assessment and Monitoring. El FI se basa en 30 años de estudios sobre los sedimentos de los arrecifes de coral, compuestos en abundancia de los foraminíferos. La elección se basa en factores tales como: facilidad de toma de muestras y la economía, dictado por el tamaño y el número de individuos estadísticamente apropiado; el ciclo de vida relativamente corto; un impacto
mínimo sobre los recursos del arrecife; correlación de la demanda cualitativa de agua y la simbiosis entre los corales con zooxantelas y entre foraminíferos y algas.
En FI los foraminíferos se dividen en tres grupos ecológicos: sensible, con vida de larga duración; especies oportunistas; pequeñas formas heterótrofas. Esta distinción se puede adaptar a foraminíferos epifitos, donde el grupo de especies de foraminíferos sensibles que presentan largos ciclos, están representados por morfotipos A* y SB; el grupo de especies oportunistas se asocian a D*; por último, el grupo de pequeñas formas heterótrofas se asocian a B y C.
De acuerdo con estas subdivisiones, (Mateu et al., 2014; Khokhlova, 2013) el FI se ha cambiado a FI' en la siguiente expresión:
FI’ = 10 x (PA* + PSB) + PD* + 2 x (PB + PC)
Por esta expresión, los valores de FI' > 4 indican condiciones óptimas, mientras FI' < 2 representan el umbral para condiciones de estrés.
En las praderas de Posidonia oceanica, en general, hay abundantes cantidades de morfotipos B y C, ya que la necesidad de las especies que componen estos grupos no interesa especiales sustratos o intensidades de luz, al contrario de lo que se encuentra por los morfotipos A* y SB. Sin embargo, las formas B y C no están adaptadas a la tensión del ambiente como lo son los grupos de la forma D *, con exclusión de algunas excepciones como Ammonia spp.
Para destacar más la diferencia entre P. oceanica bajo condiciones de estrés y praderas donde esto no se manifiesta, se utiliza un índice ILS "Larga vs. corta duración ", calculado por la siguiente expresión:
ILS = (3.5 x (PA* + PSB) + 0.1) / (PD* + 0.1)
En la fórmula se ha PA*, PSB e PD*, que representan las proporciones respectivamente de los morfotipos A*, SB y D*. Estos se comparan con las correcciones de algunos coeficientes que tengan en cuenta, como se da por Langer, (1993), de la diferencia de la duración de la vida de taxa agrupados en diversas formas. En particular, al morfotipo D*, se asocian taxa como miliólidos y textuláridos con vida corta (3-4 meses). Formas incrustantes y symbiont-bearing de duración de vida más larga (un año). Entre las dos formas hay una relación de
aproximadamente 3,5 veces la duración de morfotipos A* y SB.
También se añaden a la fórmula 0.1 los coeficientes en el numerador y el denominador, de modo que no se presente una resolución de fórmula con un valor infinito en el caso en que el morfotipo D* esté completamente ausente (Mateu-Vicens et al., 2014; Khokhlova, 2013).
El objetivo del trabajo Este estudio se centra en el análisis morfológico, ecológico y de distribución de los foraminíferos bentónicos, de las praderas de fanerógamas marinas en el Mediterráneo
occidental, en cinco sitios diferentes. Este análisis ha permitido el desarrollo de una hipótesis sobre la posible salud de el posidoniedo, en referencia a cada uno de los sitios en examen y después de compararlos, la identificación de las correlaciones plausibles y diferencias.
2 - Materiales y métodos
Ubicación transectos y de muestreo en los posidonietos
Las muestras de el trabajo en cuestión se originan en transectos realizados en cinco sitios diferentes (Figura 6):
Formentera Espalmador Llevant (38°46'39.32"N, 1°26'5.41"E) e Formentera Caragoler (38°48'53.09"N, 1°24'33.11"E), en relación con la isla de Formentera; Cala Blava (39°29'9.21"N, 2°44'1.90"E), en relación con la isla de Mallorca. Los tres sitios son
pertenecientes al archipiélago de las Islas Baleares, que comparten el Mar de Baleares; Punta Nera di Osalla (40°19'27.18"N, 9°40'37.42"E) – Dorgali (NU), en Cerdeña con vistas al Mar Tirreno Central - sector occidental y Ponza (40°53’49.98”N, 12°58’22.81”E) para las Islas Pontine, cerca de la costa de Lazio, incluida en el mar Tirreno Central - sector Este.
Figura 5 - Identificación de los sitios incluidos en el muestreo (image modificada, tomada de Google Earth).
Las muestras analizadas fueron recogidas mediante buceo con escafandra autónoma por personal especializado del equipo de investigación del "Instituto Español de Oceanografía (IEO)" y el '' Instituto Mediterráneo de Estudios Avanzados (CSIC-UIB) "de las Islas
Baleares, con respecto a las muestras de Formentera (Espalmador Llevant y Caragoler) y Cala Blava. En cuanto a las muestras de Punta Nera Osalla y Ponza, el muestreo se llevó a cabo por el Dr. Giovanni Gaglianone, del Dipartimento di Scienze della Terra de la Universidad “La Sapienza” de Roma.
Los muestreos se llevaron a cabo por medio de la recogida de sedimentos del fondo en contenedores pre-impresos, con doble tapón. La operación de llenado de los recipientes se lleva a cabo mediante la inserción de la misma en el sedimento transversalmente, y
posteriormente a la penetración en los primeros 6-7 cm (la capa más superficial, por razones de agilidad de maniobras de retirada), con una horizontal arrastrando lentamente (para minimizar la pérdida de la parte más fina del sedimento) hasta que cubra todo el diámetro de la abertura.
El muestreo se llevó a cabo en los siguientes períodos: en relación con Formentera, en agosto de 2014; Cala Blava entre mayo y noviembre de 2012; Punta Nera di Osalla mayo de 2012 y Ponza entre julio de 2008 y agosto de 2010.
Tabella 1 - Datos de temperatura, profundidad y morfología del posidonieto, en relación con los diversos muestreos.
El estudio se llevó a cabo en foraminíferos recogidos en el sedimento de Posidonia oceanica.
Murray (2000) muestra que las asociaciones de foraminíferos muertos, reflejan las biocenosis en vida, incluida la información sobre las condiciones ecológicas de un período determinado.
Los foraminíferos fueron recogidos individualmente por selección manual de individuos encontrados y bien conservados, con un estéreomicroscopio binocular Leica MDG28, equipado con un dispositivo para la captura de imágenes digitales Leica DFC295.
Análisis taxonómico
Las muestras se identificaron hasta el nivel de las especies, según Colom (1974), Loeblich y Tappan (1994), Cimerman y Langer (1991) y actualizados siguiendo la base de datos
WoRMS - World Register of Marine Species, en la siguiente link:
http://www.marinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id=1410
En el estudio en cuestión fueron clasificados aproximadamente 2.200 individuos (>150 individuos por cada sitio analizado). Con la realización de una curva de rarefacción por las especies (Gráfico 1), este número ha resultado ser estadísticamente representativo, ya que ha llegado a el “plateau” a unos 150 pseudoreplicas. A partir de una serie de 100-110 individuos, el porcentaje de nuevas especies encontrado era despreciable, de acuerdo con estudios
similares (Hallock et al., 2003). El coeficiente de correlación es R> 0,9.
Grafico 1 - Ejemplo de la curva de rarefación por las especies de foraminíferos de la muestra de Ponza (Pon CP7), basada en el número de nuevas especies encontradas.
Para analizar la biodiversidad dentro de la comunidad, se estimó el índice H’ de Shannon- Weaver (1963).
𝐻! =− 𝑝𝑖ln(𝑝𝑖)
!
!!!
R² = 0,97513
0 10 20 30 40
0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 220 240
Numero specie
Numero individui
Pon CP7
Donde pi es la abundancia relativa de las especies, i es el número de individuos de una determinada especie, y R es el número de las diferentes especies que se encuentran. Los resultados de este índice, calculado para cada sitio examinado, se recogen en la tabla de índices (Tabla 3).
3. Resultados Analísis cuantitativo
La representación gráfica de los géneros encontrado en las zonas muestreadas, se realizó por la asociación del morfotipo, teniendo en cuenta las medias de las abundancias porcentajes obtenidas de los transectos analizados.
La muestra de Formentera Espalmador Llevant (FEL), se visualiza en el Gráfico 2. Se puede observar la presencia predominante de la forma A con un valor de 91.62% (de los cuales 78.21%, es el género Nubecularia y 13.41% Miniacina) y un porcentaje mínimo de las formas D (Miliolidi) para el 8.38% restante. Las otras formas son completamente ausentes y el
número de géneros es 6.
Grafico 2 – Valores como porcentaje del promedio de muestras del transepto realizado en Formentera - Espalmador Llevant. Predominancia de morfotipo A.
. 0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
100,00%
A* B C D* SB
FEL
Triloculina Quinqueloculina Lachlanella Cycloforina Nubecularia Miniacina
La muestra de Formentera Caragoler (FC), se visualiza en la Figura 3. En esta muestra, a diferencia del sitio anterior hay todos los morfotipos, y el número de Géneros asciende a 25.
Tiene un porcentaje muy próximo a los morfotipos A y B* respectivamente, con el 30.60%
(de los cuales 21.86% corresponde a Nubecularia) y 27.32% (con un 11.13% del género Lobatula); la forma D* representada un poco menos de los dos anteriormente mencionados, con el 22.40% y representada de manera significativa por Miliolidos (de los cuales el 12.57%
pertenece al género Quinqueloculina). Por último con el 12.57% , la forma SB y finalmente el género Elphidium, representante de la forma C con el 7.10%.
Grafico 3 – Valores como porcentaje del promedio de muestras del transepto realizado en Formentera – Caragoler.
0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
100,00%
A* B C D* SB
FC
Sorites Peneroplis Triloculina Textularia Spiroloculina Siphonaperta Quinqueloculina Massilina Lachlanella Cycloforina Adelosina Elphidium Rosalina Lobatula Eponides Cibicidoides Cibicides Asterigerinata Ammonia Spirillina Planorbulina Planogypsina Nubecularia Miniacina CyclocibicidesLa muestra de Punta Nera Osalla (PNDO), se visualiza en la tabla 4. En esta muestra, hay un predominio del morfotipo B con una tasa del 50.30%; la forma A* con el 27.54% (referido al 20.36% está representado por Nubecularia); el morfotipo D* con 13,77% (de los cuales 8,98% son Quinqueloculina). El número de géneros en PNdO es 28 y todas las formas están presentes.
Grafico 4 - Valores como porcentaje del promedio de muestras del transepto realizado en Punta Nera di Osalla.
0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
100,00%
A* B C D* SB
PNdO
SoritesPeneroplis Triloculina Sigmoilina Quinqueloculina Miliolinella Adelosina Elphidium Cribroelphidium Trochulina Rosalina Lobatula Glabratella Eponides Discorbis Discorbinella Cibicidoides Cibicides Astrononion Asterigerinata Ammonia Spirillina Planorbulina Planogypsina Nubecularia Miniacina Cyclocibicides Acervulina
La muestra de Ponza (Pon), se visualiza en la Figura 5. En este muestra, vuelve el predominio de morfotipo A * con cospicua presencia de Nubecularia (40.00%) y 12.73% de Miniacina para completar un total de 58.79%, mientras que la forma B aparece con el 25.45% y las restantes formas en menor medida, pero todas estan presentes. Para la muestra de Ponza el número de géneros es de 25.
Grafico 5 - Valores como porcentaje del promedio de muestras del transepto realizado en Ponza.
0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
100,00%
A* B C D* SB
Pon
PeneroplisVertebralina Triloculina Spiroloculina Quinqueloculina Miliolinella Cycloforina Adelosina Elphidium Rosalina Lobatula Glabratella Eponides Discorbis Discorbinella Cibicides Astrononion Asterigerinata Ammonia Sphaerogypsina Planorbulina Planogypsina Nubecularia Miniacina Cyclocibicides
La muestra de Cala Blava (CB) se visualiza en el gráfico 6. El número de géneros en este caso es igual a 33. Hay todas formas, con un ligero predominio de la forma D* que cuenta con un 31.49%; A* y SB, respectivamente, 25,11% (de los cuales Nubecularia 23.40%) y 21.28%
(de los cuales Quinqueloculina 18.72%).
Grafico 6 - Valores como porcentaje del promedio de muestras del transepto realizado en Cala Blava.
Después de la representación gráfica de las agrupaciones para los morfotipos en los sitios en el estudio, se propone con la tabla 2, una vista de las especies dominantes, es decir con abundancia > 5%, que resultan ser los siguientes: Cibicides refulgens, Elphidium crispum, Lobatula lobatula, Miniacina miniacea y Rosalina bradyi, para formas calcáreo-perforadas;
Nubecularia lucifuga, N. massutiniana, Nubecularia sp., Peneroplis pertusus, P. planatus, Quinqueloculina sp. y Sorites orbiculus, por las formas porcelanoides. En cuanto a los taxa aglutinantes no hay especies que superen el 5% en abundancia.
0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
100,00%
A* B C D* SB
CB
Sorites PeneroplisCoscinospira Vertebralina Triloculina Textularia Spiroloculina Siphonaperta Sigmoilina Quinqueloculina Miliolinella Massilina Cycloforina Adelosina DoroXa Elphidium Cribroelphidium Tretonphallus Rosalina Pileolina Lobatula Glabratella Eponides Discorbis Discorbinella Cibicidoides Cibicides Astrononion Asterigerinata Ammonia Planorbulina Planogypsina Nubecularia
Tabella 2 – Especies dominantes en los diferentes sitios de muestreo. Abundancia de especies > 5%.
Specie > 5%
Morfotipo FEL R1 FEL R2 FEL R3* FC R1 FC R2 FC R3* PNdO G170 PNdO G174 PNdO G177 Pon G057 Pon G066 Pon CP7 CB S2 -‐ 2 CB S2 -‐ 3 CB S2 -‐ 4*
Cibicides refulgens (de Montfort, 1808) B 0 0 0 9 4 6 10 9 10 3 3 3 2 6 4
Elphidium crispum (Linnaeus, 1758) C 0 0 0 8 3 5 0 1 0 0 1 0 3 2 3
Lobatula lobatula (Walker & Jacob, 1798) B 0 0 0 9 18 13 8 8 9 2 5 4 5 3 4
Miniacina miniacea (Pallas, 1766) A 9 19 14 2 4 3 3 1 2 12 5 18 0 0 0
Nubecularia lucifuga (Defrance, 1825) A 22 16 19 14 9 11 5 17 12 25 9 36 8 11 10 Nubecularia massutiniana (Colom, 1942) A 49 62 55 7 9 8 1 5 3 13 13 8 9 15 13
Nubecularia sp. (Defrance, 1825) A 10 0 5 7 1 4 7 2 5 3 1 3 3 2 3
Peneroplis pertusus (Forskål, 1775) SB 0 0 0 4 5 5 1 4 2 4 3 1 12 19 16 Peneroplis planatus (Fichtel & Moll, 1798) SB 0 0 0 1 6 4 0 2 1 3 0 0 4 1 3
Quinqueloculina sp. (d'Orbigny, 1826) D 1 0 0 7 4 5 4 3 5 3 1 1 6 7 7
Rosalina bradyi (Cushman, 1915) B 0 0 0 2 2 2 3 4 2 3 9 3 0 1 1
Sorites orbiculus (Forskål, 1775) SB 0 0 0 1 6 4 0 1 1 1 0 0 1 0 1
Análisis ecológico
En la realización de la parte relacionada con el análisis estadístico se hizo uso del paquete de software Primer 6.1.5 (Primer-E Ltd, UK). Por medio de este soporte se compararon los diversos sitios objeto del muestreo, utilizando la serie de datos desarrollados en hoja de cálculo electronico (Microsoft Excel), para la obtención de diversas informaciónes.
Se muestran en la Tabla 3, los resultados del cálculo de los índices utilizados para los distintos algoritmos estadísticos.
Tabella 3 – Índices y datos sobre la temperatura, la profundidad y densidad de Posidonia, en los sitios en estudio.
Fue realizado en el cálculo del TAXDTEXT, como una indicación de la presencia / ausencia, en los sitios en cuestión, de las especies que componen la lista Master. En esta lista se muestra la situación en los años 70. El cálculo se realiza por el software en las muestras presentes con porcentajes mayores de 0.5% de abundancia, para los sitios en el estudio y visualizado en el gráfico 8. El grafico a "embudo" tiene una línea horizontal en la que se calcula la media teórica Λ+, representante de la "Climax" y las lineas externas semi-simétricas que representan el límite de probabilidad de los valores esperados de Λ+, calculado al 95% (Clarke &
Warwick, 2001).
Están fuera, aunque sólo ligeramente, de los valores esperados: PNdO G177, G066 CB S2-2 y Pon.
Grafico 7 - Análisis TAXDTEST Λ+ del las especies con abundancia percentaje > 0.5%, realizada en las muestras en estudio.
Con el cálculo del CLUSTER ANALYSIS, para la obtención de una agrupación jerárquica, se relacionaron sitios individuales, considerando las especies detectadas con abundancias
porcentajes superiores al 5%. Este análisis permite visionar en un dendrograma tres grandes grupos: un primer grupo que incluye muestras de Formentera Espalmador Llevant, marcada con una barra azul y numerada con el 1. Una segunda agrupación contiene dos subgrupos: la muestra de Cala Blava indicada con el número 2 y las muestras de Formentera Caragoler con el transecto de Punta Nera Osalla G174 indicada con el número 3, ambos subgrupos están marcados con barras de color rojo. Por último, la agrupación que contiene las muestras del Mar Tirreno, Pon y PNdO, está indicado con el número 4 y se identifica por una barra verde.
Las muestras del Mar Tirreno muestran una similitud de alrededor del 85%, a excepción de Pon G066 que se separa a un nivel correspondiente a un par de puntos porcentuales menos que el resto del grupo. EL Grupo 1 se separa de los grupos restantes con una similitud de al menos 50%. Entre los grupos marcados en rojo y grupos marcados en verde, hay un poco menos de 80% de similitud. El sitio de PNdO G174, muestra una similitud con las muestras del grupo 3 a alrededor del 90% (la línea horizontal demarca un nivel de similitud de 95%). El dendrograma se calculó utilizando la matriz transformada con raíz cuarta y utilizando como herramienta para medir la similitud índice el Bray Curtis.
Figura 6 - Análisis de clusters de las muestras, de las especies con valores > 5%.
Finalmente se ha calculado el test MDS (Multidimensional Scaling). Esta herramienta permite visualizar gráficamente la información obtenida de la distancia entre muestras en una matriz de similaridad según la abundancia relativa de los diferentes taxa encontrados. Se comprueban entonces los cambios en la posición de las muestras y la consiguiente falta de
correspondencia entre estas distancias en la matriz y las similitudes. Esto se conoce como
"estrés" (Parker & Arnold, 1999).
Se analizaron los índices FI' (Figura 9) e ILS (Gráfico 10). El algoritmo se ha calculado utilizando la matriz transformada con raíz cuarta y usando, como herramienta para medir la similitud el índice Bray Curtis. La representación gráfica se expresa mediante "burbujas" 2D.
En ambos gráficos el nivel de estrés es 0.08. De acuerdo con Parker & Arnold (1999), un valor de tensión inferior a 0.1, la representación corresponde a un buen ordenamiento, estadísticamente significativo.
Las representaciones de ambos índices muestran una distribución similar, con las muestras de FEL que, se destacan aparte de las otras agrupaciones. El tamaño de la "burbujas" es casi idéntico en FI’, mientras que en ILS las diferencias de tamaño son más notables. Así, los valores de gráfico van, para FI', de 1.4 a 1.8 (PNdO G170 y FEL R2, respectivamente) y para ILS, de 1.4 a 3 (CB S2-2 y FEL R2, respectivamente).
Grafico 2 – Análisis MDS para el índice FI’.
Grafico 3 – Análisis MDS para el índice ILS.
También se calcula el coeficiente de correlación para los índices FI 'e ILS, para ver cómo la serie de resultados están en línea. La correlación resulta ser R = 0,87.
Los foraminíferos deformados
En el análisis de las formas aberrantes, se encuentran algunos casos en muestras procedentes de tres de los sitios en el estudio: FC R2, con un porcentaje de abundancia de aberraciones igual a 4.28%, donde L. lobatula está representada por 3 especímenes anormales y un cuarto espécimen no se cuenta como una aberración, ya que muestra una modificación de acreción causada por la superficie del sustrato en el que se desarrolla. S. orbiculus, donde hay dos ejemplares aberrantes y M. secans, P. planatus y P. mediterranensis presentan un individuo deforme. En la muestra CB S2-3 el porcentaje de deformación es 1.27%, y corresponde a dos especímenes aberrantes de Triloculina sp. (uno de los cuales, muestra dos aberturas) y un ejemplar de Q. seminula. El tercer sitio (PNdO) no alcanza el 1% de aberraciones (0.60%) encontrado en la muestra G170, correspondiente a un ejemplar de E. repandus.
Figura 8- Foto di alcuni individui abberrantes: A) Sorites orbiculus; B) Planorbulina variabilis; C) Peneroplis planatus.
Scale bar 250 µm.
4. Discusión
Al considerar los datos resultantes del análisis vemos que existe un total de especies de 95 para las muestras procedentes del Mar Balear y 121 para las muestras procedentes del Mar Tirreno. Por lo tanto, teniendo en cuenta el porcentaje de la cantidad total, que para las dos áreas es, respectivamente, igual a 48.3% y 51.7%, existe por lo tanto una diferencia de un poco más de 3 puntos porcentuales. Considerando los valores obtenidos de H' (índice Shannon-Weaver) se encuentran valores mínimos en FEL R2, donde la composición del transecto muestra 5 especies en 3 géneros. Por el contrario, los valores máximos se encuentran en Pon G066, PNdO G177 y CB S2-2. Casos en los que la obtención de muestra en el
microscopio estereoscópico era fácil, dada la generosa cantidad de los individuos.
En los gráficos que muestran las medias por morfotipos de foraminíferos epífitos, se la forma A* presenta un porcentaje superior al 25% para todos los sitios. El valor más alto se encuentra en FEL, que alcanza cerca del 92%, mientras que el valor más bajo se da en CB con un 25%.
En cuanto a las formas B y C, sólo están ausentes en la muestra de FEL, y tienen un
predominio en PNdO, donde la forma B representa el 50%, con géneros tales como: Rosalina (12%), Cibicides (12%), Lobatula (8%), Discorbis, Discorbinella, Ammonia, etc.; y la forma C es representada siempre en menor medida, por género Elphidium. El morfotipo D* está
presente en todos los sitios. Se trata de una forma adaptada a ambientes ricos en nutrientes, como los rizomas de P. oceanica. Incluye taxa estrés-tolerantes y formas de corto plazo de vida (Mateu Vicens et al., 2014). Presenta un nivel mínimo (8%) en la muestra de FEL y un nivel máximo (31%) en la muestra de CB. La forma SB, desaparece por completo en FEL y se encuentra con el valor más alto de la serie en CB (21%). Por el contrario, los valores más bajos se asocian con muestras correspondientes a las zonas del Mar Tirreno (4%).
Teniendo en cuenta el promedio de las muestras correspondientes a los sitios de estudio, el género Nubecularia predomina en el morfotipo A* para todos los sitios y con valores no inferiores al 20% (en el caso de FEL con un 78%). Ocurren, de forma abundante, varias especies sensibles a cambios ambientales en mayor grado que otras especies tolerantes a amplios márgenes de variaciones de salinidad, concentraciones de oxígeno, entradas de agua fluvial y/o salobre con posibles contaminaciónes antropogénicas. Entre ellos se encuentra el género Ammonia (Sen Gupta, 1999; Murray, 2006), cuya abundancia puede estar asociada con un mayor significado ecológico (Carnahan et al., 2009).
Para ilustrar esta diferencia se calculó un índice Isen (Tabla 3), que expresa la relación de los individuos sensibles a cambios ambientales y los individuos que forman parte de las LOFA, es decir, resistentes a bajos niveles de oxígeno, (Bernhard y Sen Gupta , 1999). Entre los individuos sensibles se cuentan Miniacina miniacea, Peneroplis pertusus, P. planatus, Peneroplis sp., Sorites orbiculus, Spirillina vivipara. En cuanto a los taxa más tolerantes, se incluyen especies como Acervulina inaherens, Ammonia beccarii, Ammonia sp., Bolivina dilatata, Bolivina sp., Quinqueloculina seminula, Spiroloculina excavata, Stromatorbina concentrica, Textularia candeiana, Textularia sp. Viendo el índice Isen, los valores mínimos se encuentran para PNdO G170, cuyos datos son del orden de 1:2 a favor de las especies LOFA. Valores próximos, incluso para PNdO G177 con 0,8. Situaciones en favor de taxa sensibles, con los valores más altos, se encuentran para los sitios del transecto FEL (no calculados debido a la ausencia de individuos LOFA, y por tanta irresoluble
matematicamente), Ponza (Pon G057 y CP7), FC R2, y los dos transectos de CB .
Continuando con el análisis ecológico y teniendo en cuenta el índice FI', calculado para cada transecto, se encuentran condiciones óptimas (FI' > 4) practicamente para todos los sitios. La única excepción se da en la muestra PNdO G170, donde es un poco más bajo (FI' = 3.6), pero aún con valores superiores a 2 que, a su vez, indican el umbral para las condiciones de estrés.
Los niveles más altos del índice se encuentran para las muestras de FEL, seguido de Pon (G057 y CP7). Con el análisis del índice ILS tales condiciones se muestran más prominentes, y muestran valores muy altos y muy extraído, para el sitio FEL y Pon (G057 y CP7). La serie de datos extrapolados por tales índices (FI’ y ILS) tiene un coeficiente de correlación de R = 0.87, entonces bastante alto.
Al someter los varios conjuntos de datos a los algoritmos estadísticos se obtienen representaciones gráficas que contribuyen a dar significado a los índices obtenidos.
Analizando el TAXDTEXT se puede ver que casi todas las muestras caen dentro de la zona de referencia, con la excepción transectos Pon G066, CB S2-2 y PNdO G177, quedando justo en el límite a la zona de referencia, característica de la pradera en estado clímax.
En el análisis CLUSTER, a diferencia de las otras pruebas estadísticas, se ha utilizado una serie de datos filtrados para los individuos que muestran un predominio de las otras especies, con la abundancia superior al 5%. Así, se obtuvieron dos grupos principales que muestran los
transectos FEL de un lado, y las muestras restantes, que muestran similitudes entre ellos alrededor del 80%. En este gran grupo se observa la división casi completa en dos subgrupos:
las muestras del Mar Tirreno y las muestras Mar Balear (a la que incorpora la muestra PNdO G174, con una similitud cercana al 90%). Las diferencias se deben principalmente por la presencia en las muestras del mar Balear de taxones con ciclos vitales de larga. Esto refleja buenas condiciones ambientales de la pradera y de la calidad del agua (Mateu-Vicens et al., 2014). Por otra parte, la presencia en el sedimento en la medida dominante de morfotipos incrustantes, planos, sésiles y de larga duración de vida, están asociados a la colonización de extensas praderas P. oceanica.
Por otra parte, la presencia de baja biodiversidad en las asociaciones de foraminíferos epífitas en P. oceanica se puede interpretar como una representación de un ecosistema maduro y estable (Mateu-Vicens et al., 2010). El grupo 1, correspondiente a Formentera Espalmador Llevant (FEL) es un ejemplo de ello. En él se encuentran las mayores abundancias de taxones pertenecientes al morfotipo A* dominados por una o pocas especies, además de una pequeña porcentaje del morfotipo D*, y están totalmente ausentes los morfotipos restantes. Ésto marca una clara diferenciación con el resto de grupos. Los valores altos de forma A* y SB se
encuentran en Cala Blava (CB) en el grupo 2. Sin embargo, otros morfotipos, en particular B y D son más escasos, tal y como ocurre en Formentera Caragoler y Punta Nera Osalla (G174), en el grupo 3. En el cuarto grupo, el nivel de las formas incrustantes es poco más alto en Ponza (Pon), respecto a Punta Nera Osalla (PNdO).
Habría que tener en cuenta en la interpretación de los datos sobre transectos de Punta Nera Osalla, de las eventuales influencias antropogénicas al sistema marítimo-fluvial del río Cedrino (Gaglianone, 2013), que desemboca en la zona de estudio. Estas influencias fluviales que afectan a la salinidad y aportes antrópicos determinan la extensión y colonización de la pradera, así como la presencia de las diferentes formas epífitas.
Mediante el análisis MDS aplicado a los índices FI' e ILS se comparan los sitios de estudio. A partir de el gráfico a "burbujas" 2D, se muestra una distancia a favor de los transectos FEL, valores ligeramente más grandes que los otros sitios. Aunque las dimensiones y colocaciones de las "burbujas" asociados con las muestras son las mismas, las difrencias entre localidades se hacen más evidentes en el índice ILS. El análisis CLUSTER muestra agrupaciones
semejantes al MDS.
En lo referente a formas aberrantes, según Geslin et al., (2002), el porcentaje de foraminíferos aberrantes, en poblaciones que no están sujetas a condiciones de estrés, es <1% (Alve, 1991).
En el caso del FC R2, en un total de 187 individuos tomados, se encuentran 3 individuos de la especie deformados Lobatula lobatula, 1 Massilina secans, 2 Sorites orbiculus, 1 Peneroplis planatus e 1 Planorbulina mediterranensis. Sin embargo, dada la presencia de 3 aberraciones de la especie L. lobatula el porcentaje sería igual a 2.67%. En el caso de CB S2-3 los
individuos deformes, de un total de 237 individuos analizados son 3, que representan el 1.27%. En PNdO G170 se encuentra un individuo de la Especie Eponides repandus en un total de 168 individuos, entonces 0.60%. Como se informó, estas aberraciones son muy poco frecuentes y no se pueden atribuir a las condiciones de salud de la pradera.
5. Conclusiones
El análisis de las asociaciones de foraminíferos (2200 individuos) en el sedimento asociado a las praderas de P. oceanica, de los cinco sitios correspondientes al Mar Tirreno y Mar Balear, ha permitido obtener datos indicativos de la salud de las praderas, reflejando una buena calidad ambiental. Así, se confirma el uso de foraminíferos como bioindicadores.
Los análisis cualitativos y cuantitativos de las asociaciones de foraminíferos epífitos han permitido el cálculo de índices bioindicadores como el FORAM Index modificado (FI’) y el Long-short lifespan Index (ILS), que permiten establecer un criterio objetivo e independiente de la ubicación geográfica para la determinación de la salud de la pradera y su estado de conservación.
A pesar de las diferencias de composición taxonómica entre las asociaciones de las localidades correspondientes a las dos grandes áreas de estudio, los índices calculados confirman un estado saludable de las praderas analizadas.
Este estudio es un ejemplo más de la aplicabilidad de los índices bioindicadores como herramienta barata y fácil de usar en la evaluación del estado de ecosistemas marinos como parte de su gestión ambiental.
Agradecimientos
Me gustaría agradecer al "Instituto Español de Oceanografía (IEO)," el '' Instituto
Mediterráneo de Estudios Avanzados (CSIC-UIB) "Baleares y el Dr. Giovanni Gaglianone, Dipartimento di Scienze della Terra de la Universidad "La Sapienza" de Roma, por haber puesto a disposición las muestras examinadas. La "Universidad de las Illas Balears" y, en particular, la Cátedra "Guillem Colom Casanovas", para mí de alojamiento durante el desarrollo de este programa de formación, aunque breve. Y el Dr. Guillem Mateu-Vicens, quien me dio mucho de lo que he aprendido y mucho más, en esta experiencia Erasmus.
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Formentera Espalmador Llevant R1 Formentera Espalmador Llevant R2 Formentera Caragoler R1 Formentera Caragoler R2 Punta Nera di Osalla G170 Punta Nera di Osalla G174 Punta Nera di Osalla G177 Ponza G057 Ponza G066 Ponza CP7 Cala Blava CB S2 - 2 Cala Blava CB S2 - 3
FEL R1 FEL R2 FC R1 FC R2 PNdO G170 PNdO G174 PNdO G177 Pon G057 Pon G066 Pon CP7 CB S2 - 2 CB S2 - 3
Astrorhizidae Testulosiphon Testulosiphon indivisus 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Eggerellidae Dorotia Dorotia pseudoturris D 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0
Rhizamminidae Rhizammina Rhizammina sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4
Textularia Textularia candeiana D 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 1 0
Textularia Textularia sp. D 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Cornuspiridae Cornuspira Cornuspira foliacea D 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0
Adelosina Adelosina cliarensis D 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 2 0
Adelosina Adelosina colomi D 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 4 0
Adelosina Adelosina longirostra D 0 0 0 0 1 1 3 0 0 1 1 0
Adelosina Adelosina mediterranensis D 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Adelosina Adelosina pulchella D 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 2 0
Adelosina Adelosina sp. D 0 0 0 1 0 0 0 1 1 0 2 1
Fischerinidae Vertebralina Vertebralina striata D 0 0 0 0 0 0 0 3 3 0 1 0
Articulina Articulina carinata D 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Articulina Articulina sp. D 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Cycloforina Cycloforina hauerina D 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2
Cycloforina Cycloforina rugosa D 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0
Cycloforina Cycloforina sp. D 1 0 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0
Lachlanella Lachlanella sp. D 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Lachlanella Lachlanella variolata D 1 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0
Cribrolinoididae
Hauerinidae
Famiglia Genere Specie
Agglutinanti
Textulariidae
Morfotipo
