D. G. R. de Oliveira1,2, M. B. C. Sousa2,3 e D. M. A. Pessoa1,2
1. Laboratório de Ecologia Sensorial, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal-RN, Brasil, 59072-970
2. Núcleo de Primatologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal-RN, Brasil, 59072-970
3. Laboratório de Endocrinologia Comportamental, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal-RN, Brasil, 59072-970
Título curto: Associação de coloração com níveis de progesterona
Número de palavras: 4898
Número de figuras: 3
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RESUMO
A coloração sexual transmite informação sobre qualidade genética, status hierárquico, condição de saúde ou fertilidade. Embora seja comum em primatas, essa coloração é pouco compreendida, especialmente em Primatas do Novo Mundo. O presente estudo visa testar se existe correlação entre a concentração de progesterona e a coloração da pele e identificar qual eixo de oponência visual contribui mais para a percepção dessa variação. Foram coletadas fezes de três fêmeas férteis e três não férteis para medir a concentração de progesterona via EIA (enzyme imunoassay). Também foi medida a coloração de regiões da pele com um espectrofotômetro portátil para obter a captação quântica de cada fotorreceptor, os canais de oponência visual e a distância cromática entre os pontos. Todas as partes do corpo medidas tiveram correlação entre concentração de progesterona e os eixos azul-amarelo e verde-vermelho, sendo que a correlação mais forte foi com a genitália. O eixo visual que esteve melhor adaptado a essa variação de cor foi o azul-amarelo em dicromatas. Já em tricromatas o eixo visual que melhor explicou a variação foi o verde-vermelho para a face, azul-amarelo para a barriga e para genitália os dois eixos cromáticos. A visão de tricromatas pode distinguir melhor o sinal, em geral, mas, quando o fenótipo dicromata era 562, ele superava tricromatas na maioria dos casos. Esse sinal de coloração pode transmitir informação para animais do grupo sobre fertilidade e fase da ovulação das fêmeas. Ao contrário dos inchaços sexuais em primatas do Velho Mundo, a genitália de sagüis fêmeas não fica mais vermelha próximo à ovulação, e sim, mais azulada e esverdeada. Esse estudo apoia a hipótese que sugere a visão de cores como sendo bem ajustada para discriminar cores presentes no corpo de conspecíficos em contexto sócio-sexuais.
Palavras-chave: pele-sexual; visão de cores; progesterona; modelagem de cor; Callithrix
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ABSTRACT
Sexual coloration conveys information about genetic quality, hierarchy status, health condition or fertility. Although common in primates it is poorly understood, especially in New World monkeys. The objective of this study is to test whether progesterone concentrations is correlated with coloration of skin and to discern which visual axis contributes more to the perception of this variance. We collected feces from 3 fertile and 3 non-fertile females to assess progesterone by EIA. We also measured coloration of 3 different skin areas with a portable spectrometer and modeled to obtain the quantum catch of each photoreceptor, the visual opponency subsystems and chromatic distance between the points in units of JND. We found a correlation between progesterone concentration and yellow-blue and red-green cone axes in all the areas measured, but the strongest correlation was for the genital area. The visual axis with the best fitting to this color variation was the yellow-blue in dichromats and in thricromats was the red-green for the face, yellow-blue for the abdomen and both chromatic axes for genitalia. Animals with thricromatic vision could distinguish the signal better in general, but the 562 dichromatic phenotype surpassed other visions in most cases. This coloration signal could give information to animals of the group about female fertility and timing of ovulation. Unlike the sexual swellings of Old World primates the genitalia of female marmosets do not get redder around ovulation, but more blue and green instead. This study offers support to the hypothesis that color vision is adjusted to discriminate body colors of conspecifics in socio-sexual context.
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INTRODUÇÃO
A coloração sexual pode transmitir informação no contexto reprodutivo referente à qualidade genética (Zahavi,1975; Setchel, 2005), status hierárquico (Setchel & Wickings, 2005), condição de saúde (Hamilton & Zuk, 1982) e fertilidade (Zinner et al., 2004). Dentre os mamíferos, os primatas possuem as colorações sexuais mais conspícuas e a maior quantidade de casos de dimorfismo na coloração sexual (Caro, 2005; Bradley & Mundy, 2008). Os primatas também constituem o único grupo dentro dos mamíferos placentários a possuir três classes de cones funcionais na retina, apresentando visão tricromata (Jacobs, 2002). De fato, segundo Fernandez & Morris (2007), o surgimento de sinais corporais de coloração seria mais provável em animais com esse tipo de visão. O fato de geralmente apresentarem hábitos diurnos, diferente do que ocorre na maioria dos mamíferos, torna sinais visuais de coloração importantes na ecologia desses animais.
Um animal que só possui um tipo de cone (monocromata) não enxerga cores. Aqueles animais que possuem dois ou mais cones conseguem comparar o sinal recebido em cada fotorreceptor extraindo a informação sobre cor da luz (Snowden et al., 2006). A condição predominante dentre os mamíferos é a presença de apenas dois tipos de cones na retina (Jacobs & Rowe, 2004), o que caracteriza dicromacia. Nesses animais a informação de cor é extraída através de um subsistema antigo de oponência visual, que compara a ativação do cone azul (S) com a dos cones verde (M) e vermelho (L) (Mollon, 1999). Em mamíferos tricromatas (três cones funcionais na retina) existe também um subsistema recente de oponência, que compara a ativação no cone M com a ativação no cone L. Esses dois subsistemas são aqui chamados, respectivamente, de canal azul-amarelo e canal verde-vermelho. Existe também um canal que soma a
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captação dos fotorreceptores para extrair informação sobre luminância e não cor (Tovée, 1996).
Primatas do Velho Mundo (Catarrhini) apresentam como característica uniforme a visão de cores tricromata, de tal forma que todos os indivíduos da população têm visão semelhante à de um ser humano adulto. Nos primatas do Novo Mundo (Platyrrhini) esse traço é variável, existindo um polimorfismo de fenótipos visuais em que as fêmeas podem ser tricromatas ou dicromatas e machos são sempre dicromatas (da mesma forma que seres humanos daltônicos) (Jacobs, 2002). As únicas exceções a esse polimorfismo são encontradas no gênero Alouatta, que apresenta tricromacia similar à de Catarrhini, e no gênero Aotus, que possui monocromatismo (Jacobs, 1998). Na família Callitrichidae existem três alelos que codificam as opsinas de cones com absorção espectral em 543, 556 e 562 nm e a combinação desses alelos resulta em seis fenótipos diferentes (Jacobs, 2007), que são formas diferentes de se ver o mundo. Tal variação na forma de se ver os sinais pode refletir em diferenças na sinalização por parte de animais da própria espécie de forma a tornar o sinal mais adaptado à visualização (Fernandez & Morris, 2007).
Um caso de sinalização sexual marcante dentre os primatas do Velho Mundo é o inchaço sexual exagerado da genitália das fêmeas perto do período da ovulação (revisão em Dixson, 1998). Com esse sinal a fêmea sinaliza o momento mais provável da ovulação e consegue atrair a atenção do macho dominante para copular com ela e protegê-la de outros machos (Nunn, 1999). Esse sinal é bastante difundido e conhecido para os primatas do Velho Mundo, mas não existe nenhum estudo que procurou por sinais análogos de sinalização de fertilidade em primatas do Novo Mundo.
Em Catarrhini, a idéia clássica é que a genitália da fêmea varie em tamanho, forma e cor ao longo do ciclo estral, estando essa variação correlacionada positivamente
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com estrogênio e negativamente com progesterona (Dixson, 1998 e Zinner et al., 2004). No momento mais provável à ovulação essas variáveis estariam em seu auge (Nunn, 1999). No entanto, um estudo recente, utilizando técnicas mais precisas de mensuração da coloração, mostrou que a genitália de babuínos varia com o ciclo estral apenas em tamanho e não em cor (Higham et al., 2008).
Em comparação com primatas do Velho Mundo, os animais do Novo Mundo são menores e têm hábitos predominantemente arborícolas (Fleagle, 1999). Um dos fatores discutidos na evolução dos inchaços de órgãos sexuais é o hábito terrestre e de vida em savana que muitos animais do Velho Mundo possuem (Dixson, 1998). Nesse ambiente de vegetação esparsa com o predomínio de gramíneas baixas poucos são os obstáculos que bloqueiam a visão dos animais e, assim, eles podem se ver e se comunicar a longas distâncias. Nesse contexto, é vantajoso utilizar sinais visuais pelo alcance que eles possuem nesse ambiente e a possibilidade de influenciar um maior número de animais receptores. No caso de primatas do Novo Mundo é possível que os sinais sejam mais discretos e que sejam utilizadas outras modalidades sensoriais, como a olfação (Ziegler
et al., 1993 e Washabaugh & Snowdon, 1998), para sinalizar fertilidade aos
coespecíficos.
Porém, não pode-se concluir que macacos do Novo Mundo não comunicam o seu status reprodutivo por sinais visuais só porque tais sinais não são conspícuos para nós. Já foi sugerido e demonstrado que animais dicromatas têm vantagem na realização de certas tarefas envolvendo camuflagem cromática em relação à tricromatas (Saito et
al., 2005 e Melin et al., 2007). Com o uso de um sinal mais críptico que o utilizado por
fêmeas de Catarrhini, primatas do Novo Mundo podem estar eficientemente transmitindo informação sobre ciclo estral para machos e fêmeas do seu grupo.
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O sagüi é um animal da família Callitrichidae, grupo constituído por animais com pelagem ornamentada em torno da cabeça (Aurichio, 1995 e Rowe, 1996). É um animal pequeno (300-450g) que forma grupos de 7 a 15 indivíduos e é caracterizado por tufos auriculares brancos em torno da orelha (Rylands et al., 1993). No grupo, geralmente apenas um casal se reproduz e a fêmea dominante inibe social e fisiologicamente o ciclo estral das subordinadas (Barret et al., 1993). No entanto, fêmeas subordinadas podem utilizar encontros momentâneos com outros grupos para procurar cópulas furtivas quando falha a supressão reprodutiva (Lazaro-Perea, 2001) e mais de uma fêmea ovulando e reproduzindo no mesmo grupo já foi registrado (Arruda
et al., 2005). No presente estudo visamos correlacionar a concentração de hormônios
sexuais femininos relacionados à ovulação com a coloração de regiões da pele dos animais. Esperamos que a coloração da fêmea varie de acordo com o ciclo de hormônios sexuais. Pretendemos também investigar qual eixo de oponência visual é melhor ajustado para observar variações na coloração da fêmea. Como o sinal de coloração pode indicar estado reprodutivo a machos esperamos que o eixo de oponência azul-amarelo seja o melhor ajustado à variações de coloração de forma que o macho possa distinguir bem o sinal.
MATERIAL E MÉTODOS