A importância do gastrópode Melampus coffeus no processo de degradação de folhas de
Rhizophora mangle em um bosque de franja no Nordeste do Brasil
1 INTRODUÇÃO
Nos manguezais a serapilheira representa importante fonte de detritos vegetais (WOODROFFE, 1982; TWILLEY; LUGO; PATTERSON-ZUCCA, 1986; PROFFITT; DELVIN, 2005) e, assim, é essencial para a manutenção de diversas formas de vida nesses ecossistemas. Diversos microorganismos e diversos animais (sobretudo invertebrados) que habitam as áreas de mangue utilizam os detritos vegetais como fonte de matéria orgânica para prover a energia e os nutrientes necessários as suas atividades vitais (ODUM; HEALD, 1972; CAMILLERI, 1992). Esses organismos, por sua vez, estabelecem uma ligação entre os manguezais e o ambiente aquático estuarino, principalmente através de relações tróficas, de tal forma que possibilitam o fluxo energético entre esses ecossistemas (ODUM; HEALD, 1972; PROFFITT; DELVIN, 2005).
Porém, até se tornar disponível para os diversos níveis tróficos que compõe a teia alimentar de detritos e ter seus nutrientes disponibilizados para o sistema aquático estuarino, a serapilheira passa por processos complexos e dinâmicos, que vão desde a sua produção até sua decomposição, que resulta na mineralização de seus constituintes e liberação dos mesmos no ambiente (BENNER; HODSON, 1985; HOLMER; OLSEN, 2002; MOORE et al., 2004).
A produção de diferentes frações de serapilheira (folhas, flores, frutos, galhos) pode variar de acordo com fatores ambientais, como chuvas e ventos ou outras condições decorrentes de alterações sazonais (WOODROFFE, 1982; SURKADJO, 1996). Entretanto, vários estudos verificaram que a queda de folhas nos manguezais é praticamente constante (SAENGER; SNEDAKER, 1974; TWILLEY; LUGO; PATTERSON-ZUCCA, 1986; FERNANDES, 2003) ao longo dos meses e essas estruturas compõem a fração mais abundante da serapilheira produzida nesses ecossistemas (WOODROFFE, 1982; TWILLEY; LUGO; PATTERSON-ZUCCA, 1986; FERNANDES, 2003), representado valores de até 78% do total produzido (FERNANDES, 2003).
Em áreas freqüentemente inundadas pelas marés, a maior parte da serapilheira produzida é exportada para o sistema aquático adjacente (TWILLEY; LUGO; PATTERSON- ZUCCA, 1986; ROBERTSON; DANIEL, 1989). Contudo, a macrofauna, sobretudo os caranguejos, é capaz de reter grandes quantidades de folhas, utilizando-as como fonte de alimento e, assim ajudam a manter a produção no manguezal, que irá sustentar diversos níveis
tróficos (ROBERTSON; DANIEL, 1989; CAMILLERI, 1992; WERRY; LEE, 2005). A partir do momento em que as folhas são retidas no ecossistema, iniciam-se os processos de decomposição propriamente ditos.
Segundo Valiela et al. (1984), a decomposição da serapilheira ocorre em, basicamente, três fases. A primeira é uma fase de rápida lixiviação, onde ocorre perda de compostos solúveis. Na segunda fase os detritos sofrem a ação de organismos decompositores. A terceira fase é considerada a fase refratária, onde componentes de difícil decomposição, como a lignina, resistem aos processos físicos e a ação de muitos organismos, mas ainda sofrem a ação limitada de microrganismos, principalmente de bactérias (VALIELA et al, 1984; BENNER; HODSON, 1985).
Apesar de a serapilheira ser considerada disponível como alimento para muitos animais apenas após sofrer alguma lixiviação inicial (VALIELA et al., 1984), alguns estudos demonstraram que certos animais são capazes de consumir folhas frescas (recém caídas das árvores) de mangue e, assim, acelerar os processos de decomposição. Camilleri (1992), por exemplo, estudou o comportamento alimentar de diversas espécies de caranguejos, duas espécies de isópodas, duas de anfípodas e de uma espécie de poliqueta para avaliar a importância desses animais no processamento de folhas inteiras mangue e a atuação desses organismos como facilitadores para outros grupos de animais. Nesse estudo, Camilleri verificou que os caranguejos, contribuem para a teia alimentar de detritos por meio de duas maneiras: através dos fragmentos foliares que caem de suas mandíbulas (6 – 16mm) e através dos fragmentos que são excretados nas fezes (30 - 1284µm). Anfípodas, isopódas e poliquetas retornam os detritos foliares basicamente através das fezes, excretando partículas vegetais com tamanhos de 865µm (anfípodas e isopódas) até 10µm (poliqueta).
Outros estudos focaram na importância de crustáceos decápodes na retenção de folhas nos manguezais (ROBERTSON; DANIEL, 1989; TWILLEY et al., 1997). Werry e Lee (2005), por exemplo, verificaram que caranguejos da família Grapsidae consomem grandes quantidades de folhas inteiras e frescas de mangue e, assim, atuam como processadores iniciais da serapilheira, mediando alterações físicas, químicas e biológicas da produção orgânica do mangue e retêm a produção no ecossistema. Esses autores avaliaram as fezes do caranguejo Parasesarmana erythodactyla mantidos em laboratório e alimentados com folhas frescas de mangue (amarelas) e verificaram que, após a digestão, a fragmentação da serapilheira havia resultado em partículas de detritos com diâmetro de aproximadamente 200µm. Os mesmos autores verificaram ainda que a densidade de bactérias na superfície dos
detritos processados pelos caranguejos foi cerca de setenta vezes maior do que a densidade encontrada na folha inteira após quatro semanas de decomposição.
Assim como os caranguejos, moluscos gastrópodes são, normalmente, abundantes nas áreas de mangue (DITTIMANN, 2001; ALONGI, 2002; BOUILLON et. al., 2004) e, possivelmente, também são importantes colaboradores na ciclagem de nutrientes nos manguezais. Os moluscos pulmonados Melampus coffeus (Ellobiidae), por exemplo, são abundantes em áreas de mangue da Flórida (PROFFIT et al., 1993; PROFFITT; DELVIN, 2005) e muito comuns em áreas de mangue do Nordeste do Brasil (TAVARES, 2007; MAIA, 2010). Os animais adultos dessa espécie apresentam comportamento influenciado pela variação das marés. Durante o período de maré cheia, esses animais sobem em troncos, pneumatóforo e rizóforos para evitar a submersão. Quando a maré começa a baixar, descem ao substrato para se alimentar de detritos vegetais (PROFFITT et al., 1993; PROFFITT; DELVIN, 2005).
Segundo Proffitt et al. (1993) Melampus coffeus consome diretamente folhas de mangue, mas apresenta preferência por determinadas espécies e por diferentes estágios de senescência. Segundo os autores, esses pulmonados consomem rapidamente grandes áreas de folhas amarelas e marrons de Rhizophora mangle e é capaz de consumir folhas verdes dessa espécie, mas a taxas mais lentas. Proffitt e Delvin (2005) verificaram, através de experimentos em campo realizados na baía de Boca Ciega, na Flórida, que esses animais são capazes de consumir cerca de 40% das folhas que caem diariamente na área estudada. Assim, esses moluscos parecem assumir importante função na teia alimentar de detritos e ser capazes de, tanto quanto os caranguejos, acelerar o processo de ciclagem de matéria orgânico nos ambientes estuarinos.
Com base nesses estudos, o presente trabalho assumiu a hipótese de que Melampus coffeus é capaz de acelerar o processo de degradação de folhas de Rhizophora mangle ainda nos estágios inicias de decomposição, em um bosque de franja localizado no médio estuário do rio Pacoti, Ceará, Brasil.
Assim, o objetivo principal desse estudo foi avaliar, através de um experimento em campo, a decomposição de folhas de Rhizophora mangle na presença e na ausência do gastrópode Melampus coffeus e verificar se esses moluscos são capazes de contribuir de modo significativo na redução da biomassa dos detritos foliares e acelerar o processo de decomposição.
2 MATERIAL E MÉTODOS
a) Área de estudo
O estudo foi realizado em um bosque de franja, composto basicamente por
Rhizophora mangle, no médio estuário do rio Pacoti, localizado no município do Eusébio, Ceará, Nordeste do Brasil. A região possui clima tropical quente sub-úmido, temperatura média de 26 a 28ºC e média pluviométrica anual igual a 1379,9mm, com chuvas distribuídas, geralmente, entre os meses de janeiro e maio, sendo os meses subseqüentes marcados pela estiagem (IPECE, 2010).
b) Coleta amostral
Para estimar a densidade média de Melampus coffeus e de folhas de Rhizophora mangle no local, foi realizado uma coleta amostral no mês de março de 2010. Paralelamente ao rio foram delimitadas seis parcelas (5m x 5m) distantes, pelo menos, 15m uma da outra. Cada parcela foi dividida em dez subunidades que foram numeradas e marcadas com fitas coloridas. Foi realizado o sorteio de cinco números, de um a dez, para cada parcela. Cada número sorteado representou uma subunidade de onde seria retirada uma amostra de folhas e de moluscos. Assim, no total foram coletadas, aleatoriamente, trinta amostras de folhas e trinta amostras de animais.
As folhas foram colocadas em sacos plásticos e levadas para laboratório, onde tiveram, quando necessário, o excesso de lama retirado com auxílio de papel absorvente. Em seguida, o número de folhas em cada amostra foi contado biomassa úmida determinada em balança analítica (precisão=0.0001g). Após esses procedimentos, as amostras foram colocadas para secar em estufa a 70ºC até obtenção de biomassa constante (biomassa seca). Os exemplares de Melampus coffeus encontrados em cada amostra foram contados e tiveram a altura da concha mensurada com o auxílio de um paquímetro digital (precisão = 0.001mm) no local.
A partir dos valores obtidos nessa amostragem, foi possível estimar os valores médios da biomassa úmida das folhas, assim como o comprimento médio da concha e a densidade média (indivíduos/0.0625m²) de Melampus coffeus presentes na área de estudo. Com base nesses valores foi montado um experimento de campo, como será descrito a seguir.
c) Delineamento experimental
Para a montagem do experimento de campo foram coletadas na área de estudo, em abril de 2010, 96 amostras de folhas de Rhizophora mangle inteiras, com biomassa úmida entre 8 e 10g, as quais apresentaram coloração amarela ou laranja. Também foram coletados 240 exemplares adultos de Melampus coffeus, com altura da concha entre 13mm e 17mm. Os animais foram mantidos em laboratório sob condições naturais de temperatura, umidade e luminosidade e servidos de folhas de Rhizophora mangle em diferentes estágios de decomposição como fonte de alimento.
Das noventa e seis amostras de folhas coletadas, quarenta e oito foram utilizadas como amostras de referência para estimar a biomassa seca das amostras que foram submetidas ao experimento de campo. Assim, as amostras de referência foram submetidas à secagem em estufa a 70ºC para obtenção das biomassas secas. A partir dos dados de biomassa úmida e biomassa seca foi realizada uma análise de regressão linear. Com a equação da reta obtida com essa regressão foi possível estimar as biomassa secas iniciais das folhas que foram utilizadas no experimento.
As quarenta e oito amostras de folhas experimentais foram distribuídas entre quarenta e oito gaiolas, confeccionadas com arame galvanizado e tela de nylon (abertura de 1mm²). Em vinte e quatro dessas gaiolas foram colocados, além das folhas, dez exemplares de
Melampus coffeus. Essas gaiolas foram denominadas “gaiolas experimento” e as demais
(apenas com folhas) foram denominadas “gaiolas controle”.
As gaiolas foram devidamente etiquetadas para posterior identificação e levadas para a área de estudo, onde foram distribuídas aos pares (controle e experimento) entre seis pontos (4 pares em cada ponto), intercalados com as seis parceladas delimitadas inicialmente para as coletas, e amarradas com cordas de nylon nos rizóforos de Rhizophora mangle, em contato direto com o solo e ao alcance das marés enchentes. Cada par de gaiolas, em cada ponto, ficou posicionado a distâncias que variaram de 1 a 1,5m um do outro.
O experimento teve duração total de 40 dias. A cada dez dias foi retirado um par de gaiolas de cada ponto. Depois de retiradas da área de estudo, as gaiolas foram levadas para o laboratório, onde foram abertas e as folhas retiradas. As folhas foram cuidadosamente lavadas com água da torneira para retirar o excesso de lama incrustado em sua superfície e, em seguida, enxugadas com papel absorvente. Após esse procedimento, foi realizada a contagem de todas as folhas com sinais de consumo realizado por Melampus coffeus (Figura
amostras de folhas submetidas à experimentação em campo foram determinadas em balança analítica (precisão = 0.0001g) e, em seguida, colocadas em estufa a 70ºC para obtenção da biomassa seca.
Figura 23 - Folha com sinais de pastagem causados por Melampus coffeus, apresentando área translúcida (a) e área com degradação completa da superfície foliar (b). Foto: Diva Tavares.
d) Análises estatísticas
As médias dos valores de biomassa úmida e seca de folhas de Rhizophora mangle, do comprimento médio da concha e do número médio de exemplares de Melampus coffeus
encontrados nas amostras coletadas na coleta amostral, foram obtidas através da análise de estatística descritiva dos dados. Para verificar se o experimento foi montado de maneira uniforme, foi aplicado o teste de correlação de Spearman entre os valores de biomassas úmidas e secas das folhas encontradas na coleta amostral.
A partir das biomassas úmidas e secas das amostras de referência, foi realizada uma análise de regressão linear. Tal análise resultou em uma equação do tipo y = ax + b, onde
“a” é o coeficiente angular da reta e “b” é o coeficiente linear. Dessa forma, foi possível
estimar o valor da biomassa seca inicial “y” de cada amostra submetida ao experimento de campo foi obtido a partir da biomassa úmida inicial “x” dessas amostras. As biomassas secas perdidas das amostras experimentadas foram calculadas a partir do cálculo da diferença entre a biomassa seca inicial e a biomassa seca final de cada amostra.
a b
Para avaliar se a presença do gastrópode Melampus coffeus promoveu maior perda de biomassa seca das folhas de Rhizophora mangle em campo, foi realizada uma análise de variância bifatorial a um nível de significância de 95% (p=0.05) para comparar as biomassas secas perdidas entre as amostras de folhas das “gaiolas controle” e das “gaiolas experimento” ao longo do tempo. Para avaliar se o número de folhas com sinais de consumo por Melampus coffeus nas “gaiolas experimento” variou no decorrer do tempo, foi aplicada uma análise de
variância de um fator, também ao nível de significância de 95% (p=0.05). O teste de Tukey (p<0.05) foi aplicado em ambas as análises de variância para identificar as possíveis diferenças encontradas. Todas as análises foram conduzidas com o software STATISTICA 7.0 (Stat Soft. Inc., 2004).
e) RESULTADOS
Os exemplares de Melampus coffeus encontrados na coleta amostral apresentaram comprimento médio da concha igual a 13.33mm (±10.02), sendo o menor indivíduo com concha de 6.7mm de comprimento e o maior com 17mm. A densidade média encontrada foi de 5.23 indivíduos amostra (±4.56).
As folhas encontradas na serapilheira da área de estudo apresentaram tamanhos variados e colorações diversas. A maioria das folhas apresentou coloração amarelo- alaranjadas e marrons, sendo algumas poucas verdes. A média da biomassa úmida das folhas coletadas foi igual 4.74g (±6.06) e a média da biomassa seca foi de 2.25g (±3.44). Apesar de a biomassa úmida ser um aspecto bastante variável nas estruturas biológicas, o resultado da correlação de Spearman apontou forte correlação positiva (ρ=0.996; p<0.05) (SHIMAKURA, 2006) entre as biomassas úmidas e secas das amostras de folhas obtidas na coleta amostral, o que sugere que o experimento, mesmo tendo sido baseado na média da biomassa úmida das amostras de folhas encontradas na coleta amostral, foi montado de modo uniforme.
Os animais utilizados no experimento certamente foram submetidos a algum estresse, já que tiveram seu espaço limitado pelas dimensões das gaiolas nas quais foram colocados e ficaram sujeitos as condições ambientais existentes no seu interior, que possivelmente eram diferentes das condições do ambiente natural desses animais. Assim, foi levada em consideração a possibilidade de ocorrer óbito dos moluscos utilizados ao longo do experimento e, por isso, optou-se por utilizar no experimento de campo o dobro do valor encontrado para a densidade média de indivíduos por amostra (dez indivíduos em cada gaiola
experimental). Assim, como o número de animais foi utilizado correspondeu ao dobro da média, a biomassa úmida das folhas colocados nas gaiolas também foi duplicada.
A altura da concha dos animais utilizados também foi baseada nos valores encontrados na coleta amostral, de modo que para o experimento foram utilizados apenas animais com altura da concha entre o valor médio de ~13mm e o valor máximo encontrado 17mm.
As biomassas úmidas e secas das amostras de referência apresentaram forte correlação linear (R²=0.803) e, assim, a equação da reta obtida (Figura 24) representou um meio confiável para estimar a biomassa seca inicial das amostras de folhas submetidas ao experimento de campo. A partir desses valores e das biomassas secas finais encontradas,
foram calculadas as biomassas secas perdidas das amostras de folhas das “gaiolas controle” e das “gaiolas experimento”.
Figura 24 – Resultado da análise de regressão linear obtido a partir das biomassas úmidas e secas das folhas de Rhizophora mangle das amostras de referência.
Os resultados obtidos com a análise de variância multifatorial indicaram que não houve diferenças significativas entre as biomassas secas perdidas das amostras de folhas das
“gaiolas controle” e das “gaiolas experimento” (F3,40=1.690; p=0.184) (Figura 25). Apesar de
não ter sido verificada uma diferença significativa entre esses valores, é possível observar que
a média da biomassa seca perdida das amostras de folhas das “gaiolas experimento” foi sempre maior do que a média da biomassa seca perdida das amostras de folhas das “gaiolas
controle”. Além disso, o teste a posteriori de Tukey identificou que houve diferença
significativa entre as biomassas secas perdidas das amostras de folhas das “gaiolas experimento” e das “gaiolas controle” que foram retiradas do campo após quarenta dias de
Gaiolas experimento Gaiolas controle 10 dias 20 dias 30 dias 40 dias
Tempo -0.2 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0 1.2 1.4 1.6 B io m a ssa se ca p e rd id a ( g )
Figura 25 – Comparação entre as biomassas secas perdidas das amostras de folhas
das “gaiolas controle” e das “gaiolas experimento”.
A média do número de folhas com sinais de consumo realizado pelo Melampus coffeus não diferiu de modo significativo ao longo do período avaliado (F3,20=1.592; p=0.222)
(Figura 26). Contudo, apesar de não ter sido mensurado, foi possível perceber que as folhas com sinais de consumo apresentaram áreas pastadas cada vez maiores com o passar do tempo (Figura 27). Assim, é possível que uma mesma folha tenha sido utilizada como alimento por vários animais. Talvez exista uma tendência desses gastrópodes de se alimentarem de uma mesma folha até que a mesma não forneça mais alimento suficiente para os animais e, assim, seja necessário que esses busquem outras fontes.
10 dias 20 dias 30 dias 40 dias
Meses 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 2.5 3.0 3.5 4.0 4.5 5.0 5.5 6.0 N º d e f o lh a s co m si n a is d e p a st a g e m p o r M e la m p u s co ff e u s
Figura 26 – Comparação entre o número de folhas com sinais de consumo pelo Melampus coffeus e o tempo de experimento (p<0.05).
Figura 27 – Folhas com sinais de pastagem por Melampus coffeus após 10 dias (a) e após 40 dias (b;c). Foto: Diva Tavares.
f) DISCUSSÃO
Muitos trabalhos avaliaram a participação de macrodetritívoros no consumo de folhas de mangue através da medida da área foliar consumida (PROFFITT et al., 1993; MIDDLETON; MCKEE, 2001; PROFFITT; DELVIN, 2005). Apesar de tal medida fornecer informações mais precisas sobre o consumo foliar na presença de macrodetritívoros, a mesma não foi aplicada no presente trabalho em razão das condições sob as quais as folhas experimentadas foram submetidas. Ao longo do tempo muitas folhas foram danificadas e tiveram sua estrutura partida, de modo que seria difícil identificar a área foliar consumida para todas as folhas submetidas ao experimento. Contudo, a decomposição de detritos vegetais pode ser descrita com base na perda de biomassa, decorrente, por exemplo, da alimentação de animais detritívoros (ZIMMER, et al, 2004). Assim, o procedimento utilizado no presente trabalho parece ter sido adequado para avaliar a decomposição das folhas da serapilheira na presença e na ausência de Melampus coffeus.
Logo nos primeiros dias foi possível perceber os sinais de pastagem causados por
Melampus coffeus nas folhas das “gaiolas experimento”. Apesar desse consumo não ter sido
refletido em uma redução significativa de biomassa, comparada ao controle, foi possível
perceber uma tendência de maior perda de biomassa das folhas nas “gaiolas experimento” do que nas “gaiolas controle”. Esses resultados estão de acordo com Tavares (2007), que
verificou a mesma tendência ao realizar experimento semelhante na mesma região durante o período de estiagem, e com Maia (2010), que também realizou experimentos de inclusão e
exclusão de Melampus coffeus para avaliar a degradação de folhas de mangue no período chuvoso e seco do Ceará.
Proffitt et al. (1993) avaliaram, em campo, o consumo de folhas de Rhizophora mangle realizado por Melampus coffeus e verificaram que nos primeiros dez dias de experimento o consumo da área foliar não diferiu de modo significativo das folhas utilizadas como controle. Contudo, após o 24º dia foi verificado um consumo intenso por esses animais, que resultou em uma perda de área foliar significativa em relação ao controle. Ao final do experimento (após 53 dias), entretanto, os autores perceberam que o consumo das folhas foi reduzido, possivelmente em virtude do desempenho dos animais, que podem ter reduzido suas taxas de consumo e, conseqüentemente, as perdas de áreas foliares foram então reduzidas.
No presente trabalho, apesar da medida da área foliar não ter sido considerada, foi possível observar resultados similares aos encontrados por Proffitt et al. (1993). É possível