RESUMO
Os anuros têm uma estreita ligação com as condições ambientais, portanto, são um grupo interessante de vertebrados para investigar como a diversidade de recursos e as variáveis ambientais podem influenciar a diversidade de espécies. Testamos a hipótese nula da ausência de associação entre heterogeneidade do habitat e as variáveis ambientais: pluviosidade, umidade, temperatura e fotoperíodo com a diversidade de espécies de anuros presentes em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba. As coletas de anfíbios foram realizadas mensalmente durante os meses de dezembro de 2015 à junho de 2016 em seis pontos amostrais nas duas maiores ilhas do Delta, totalizando esforço amostral de aproximadamente 336 horas de campo/4 pesquisadores. Nós investigamos a relação entre heterogeneidade de habitat e das variáveis ambientais com a diversidade de anuros usando um teste de regressão linear. Foi observado que os microambientes estudados, caracterizados pela combinação de corpos d’água sob diferentes composições de estruturas de vegetação melhor explicaram as diferentes composições das comunidades de anfíbios do que as variáveis macroambientais temperatura, fotoperíodo e pluviosidade, exceto umidade que demonstrou exercer uma forte influência sobre a diversidade mensal de anfíbios. Palavras-chave: Anfíbios. Heterogeneidade. Fatores abióticos. Delta do parnaíba.
ABSTRACT
The anurans have a closely linkage with the environmental conditions, therefore they are an interesting vertebrate group to investigate how the diversity of resources and environmental variables can influence the species diversity. We tested the null hypothesis of the absence of association between habitat heterogeneity and environmental variables with anuran species diversity present in landscapes of Restinga in Parnaíba River Delta. The collect of amphibians occurred monthly during the rainy period of the region from December 2015 to June 2016 in areas of Restinga from the two largest islands of the Parnaíba River Delta. The sample effort was
approximately 336 field hours / 4 researchers. We investigate the relation of habitat heterogeneity and the abiotic factors with anurans diversity using a linear regression test. It was noticed that the studied microenvironments, characterized by the combination of water bodies under different compositions of vegetation structures had better explain the different compositions of the anurans communities than the macro- environmental variables temperature, precipitation and photoperiod, except humidity that shows a strong influence on the anurans diversity in Parnaíba Delta.
Keywords: Amphibians. Heterogeneity. Abiotic factors. Parnaíba river delta.
INTRODUÇÃO
Durante séculos cientistas tentam explicar os padrões de distribuição e riqueza das espécies no planeta, no entanto, o tema ainda é complexo com diversas hipóteses e teorias ecológicas (e.g. Hutchinson, 1959; MacArthur; MacArthur, 1961; Pianka, 1966; MacArthur; Wilson, 1967; Huston, 1979; Hubbell, 2001; Tjørve et al., 2008). Atualmente a comunidade científica aceita que a heterogeneidade ambiental (MacArthur; MacArthur, 1961), a relação espécie e área (Tjørve et al., 2008), a teoria de biogeografia de ilhas (MacArthur; Wilson, 1967), o gradiente latitudinal (Pianka, 1966; Rohde, 1992), as taxas de crescimento das populações dos competidores em um estado de não equilíbrio (Connell, 1978; Huston, 1979), além dos processos neutros (Hubbell, 2001) podem elucidar o questionamento de onde as espécies estão e porque estão em determinados habitats.
MacArthur e MacArthur (1961) tentando entender o padrão de distribuição e riqueza das espécies propuseram a hipótese da heterogeneidade de habitats, que diz que quanto maior a complexidade estrutural de um habitat maior será a riqueza de espécies nesse ambiente.
A hipótese da heterogeneidade de habitats tem sido utilizada para explicar o padrão de distribuição e riqueza de diversas espécies de animais e também vegetais em todo o planeta (e.g. Atauri; Lucio, 2001; Bastazini et al., 2007; González-Megias et al., 2007; Patrício, 2008; Silva, 2007; Báldi, 2008; Vasconcelos et al., 2009; Silva, et al., 2010; Casas, 2011; Herrera, 2011; Fortunato, 2013).
Grande parte dos estudos que relacionaram heterogeneidade ambiental com diversidade de anfíbios demonstraram uma forte relação entre essas variáveis, no
entanto foram concentrados nos domínios morfoclimáticos dos Mares de Morro e Amazônico (e.g. Bastazini et al., 2007; Candeira, 2007; Vasconcelos et al., 2009; Herrera, 2011; Silva et al., 2011; Leivas, 2015), sendo escassos em áreas dos domínios morfoclimáticos das Caatingas e dos Cerrados e zonas de transição (Bastazini et al., 2007; Xavier; Napoli, 2011;Dória et al., 2015).
As variáveis ambientais são os componentes abióticos dos ecossistemas (Oliveira; Oliveira, 2014) e influenciam fortemente nos padrões de distribuição e riqueza de espécies. Dentre estas, destaca-se a temperatura, que possui uma estreita ligação com a diversidade de espécies em gradientes latitudinais (Pianka, 1966; Rohde, 1992) e também em escalas regionais (Kopp et al., 2010; Andrade et al., 2012; Oliveira, 2013). A umidade, precipitação e fotoperíodo em escalas regionais também apresentam uma estreita ligação com a diversidade de espécies, principalmente anfíbios (e.g. Bezerra; Martins, 2001; Vasconcelos; Rossa-Feres, 2005; Pough, 2007; Santos et al., 2007; Silva et al., 2007; Kopp et al., 2010; Maffei, 2014), e tal fato se explica pelo fato que todas as espécies não estão isoladas do meio em que vivem (Begon et al., 2006), portanto são influenciadas pelos fatores ambientais.
Em função dos anfíbios serem fortemente influenciados pelas condições ambientais (Duellman; Trueb, 1994) são dentre os vertebrados um bom grupo para observar como a variedade de recursos e de condições ambientais podem influenciar a diversidade de espécies. Estes animais são dependentes da água ou umidade atmosférica para a reprodução, principalmente porque, grande parte das espécies, quando girinos são bastante vulneráveis a dessecação (Beebee, 1996). Assim as variáveis ambientais como precipitação e umidade são fundamentais para o sucesso reprodutivo e consequentemente maior riqueza e abundância de anfíbios (e.g. Santos et al., 2007; Kopp et al., 2010).
As áreas do semiárido da Região Nordeste se caracterizam naturalmente por apresentar um alto potencial de evaporação da água, em função da enorme disponibilidade de energia solar, além das altas temperaturas, regime pluviométrico irregular, com anos de secas e chuvas abundantes que se alternam de forma erráticas (Marengo, 2008). Em escalas locais isso pode causar maior evaporação dos lagos, açudes e reservatórios da região diminuindo assim o habitat disponível para os anfíbios, estreitando o período reprodutivo desses animais (Becker et al., 2007), sendo, portanto, a temperatura uma das variáveis mais importante para determinar a diversidade dessas espécies.
O fotoperíodo talvez apareça com menos destaque na comunidade científica, no entanto apresenta fundamental importância para os anfíbios, tanto nos ciclos reprodutivos, atividade predatória como também na ontogenia desses animais, principalmente em climas temperados (Pough, 2007).
Tão importante quanto as macro variáveis ambientais: temperatura, fotoperíodo, umidade e pluviosidade são as micro ambientais para a diversidade de anuros, podendo destacar: o tamanho da poça d’água, que expandido os conceitos da Teoria de Biogeografia de Ilhas de MacArthur e Wilson (1967) e da relação espécie/área de TjØrve et al (2008), quanto maior a área da poça maior a capacidade da mesma abrigar mais diferentes espécies; a duração e profundidade da mesma, pois em ambientes que apresentam chuvas durante apenas um restrito período do ano, quanto mais tempo as poças d’água permanecerem cheias, maior será o sucesso reprodutivos do anfíbios (Becker et al., 2007) e podem ser os descritores ambientais que melhor explicam a diversidade de anfíbios (Dória et al., 2015).
A estratificação vegetacional presente ao redor e dentro das poças d’água tem sido apontada como uma variável micro ambiental importante para a maior diversidade local de anuros (Bastazini et al., 2007; Dória et al., 2015) e também disponibiliza uma maior quantidade de modos reprodutivos para as espécies (Andrade et al., 2016) e o perfil das margens dos corpos d’água, pois ambientes mais inclinados podem fornecem mais abrigos e esconderijos.
A região do Delta do Parnaíba, no extremo norte do Nordeste do Brasil, engloba os estados do Maranhão, Piauí e Ceará (Brasil, 2002), em área de transição entre os domínios morfoclimáticos das Caatingas e Cerrados (Ab’ Saber, 1977) e tem como vegetação predominantes restingas caracterizadas por apresentarem como principais fitofisionomias: formações de campo, frutícetos e florestais (Silva; Britez, 2005; Santos-Filho et al., 2010; Santos-Filho et al., 2015; Serra et al., 2016).
Nas restingas do Delta do Parnaíba são conhecidas aproximadamente 363 espécies de plantas dividas em 74 famílias (Santos-Filho et al., 2015), no entanto sua relação com a riqueza de anfíbios (Andrade et al., 2016; Andrade et al., 2014, Andrade et al., 2012; Loebmann; Mai, 2008) permanece desconhecida, portanto o presente estudo objetivou investigar a influência da heterogeneidade de habitats presentes em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba e das variáveis ambientais: precipitação, umidade, temperatura e fotoperíodo na diversidade de anfíbios do Delta.
OBJETIVOS
Objetivo geral
Investigar a influência da heterogeneidade de habitats na diversidade de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba.
Objetivos específicos
Determinar quais áreas são mais heterogêneas nas restingas do Delta do Parnaíba;
Investigar a influência das variáveis ambientais: umidade, precipitação, temperatura e fotoperíodo na diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba; MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
As coletas de anfíbios (Licença: IBAMA; permissão: 7770-1, processo: 29613) foram realizadas nas duas maiores ilhas do Delta do Parnaíba: Ilha Grande de Santa Isabel - PI (2º52’27,43” S e 41º47’20,98” W) e Ilha das Canarias - MA (2°48’9,50” S e 41º52’19,28” W) (Figura 1), no período de Dezembro de 2015 à Junho de 2016. O Delta é uma região caracterizada por apresentar formações de Caatinga presentes no leste, Cerrado ao Sul-Oeste e sistemas marinhos ao Norte (Brasil, 2002) e considerada uma área de transição entre a Amazônia e o semiárido nordestino (Emperaire, 1989), que de acordo com a classificação de Koppen, possui clima do tipo tropical quente e úmido (Aw’) (Kottek et al., 2006).
Figura 1 - APA do Delta do Parnaíba com os respectivos pontos de coleta representados por triângulos vermelhos na Ilha Grande de Santa Isabel (Círculo) e Ilha das Canárias (Quadrado).
Fonte: Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software ArcGis versão 9.3 (2009).
Metodologia
Para observar a diversidade de anfíbios nos três fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba, foram sorteadas duas unidades amostrais em cada fragmento, totalizando seis pontos amostrais, na qual em cada um dos seis pontos de coleta (Figura 1) foi aferida a diversidade das espécies de anfíbios e a heterogeneidade local. Foram utilizados os descritores ambientais adaptados do estudo de Santos et al. (2007) para se obter a heterogeneidade de cada ponto amostrado:
Duração das poças d’água: (1) temporário de curta duração (hidroperíodo de até quatro meses), (2) temporário de longa duração (hidroperíodo entre 5 e 8 meses) e (3) permanente (retenção de água durante todo o período);
Tamanho máximo do corpo d’água: (1) pequeno (com área de até 200 m²), (2) médio (com área entre 201 a 400 m²) e (3) grande (com área superior a 401 m²);
Profundidade máxima do corpo d’água: (1) raso (até 30 cm), (2) intermediário (entre 31 e 60 cm) e (3) profundo (superior a 61 cm);
Porcentagem aproximada de cobertura vegetal na superfície do corpo d´água: (1) nenhuma, (2) até 30%, (3) entre 31 e 75%, (4) entre 76 e 100%;
Tipos de vegetação no interior do corpo d’água: (1) Nenhuma, (2) Vegetação Herbácea e macrófitas, (3) Os tipos anteriores mais vegetação Arbustiva, (4) Os tipos anteriores mais vegetação Arbórea;
Número de tipos de vegetação marginal: (1) Nenhuma (2) Vegetação Herbácea e macrófitas (3) Os tipos anteriores mais vegetação Arbustiva, (4) Os tipos anteriores mais vegetação Arbórea;
Perfil das margens: (1) um tipo de perfil: formado por margem plana, inclinada ou em barranco (2) dois tipos de perfil, sendo um formado por margem em barranco e o outro por margem plana ou inclinada e (3) os três tipos: plana, inclinada e em barranco.
Os locais com mais atributos com valores (1) e (2) foram considerados com menor heterogeneidade ambiental e os locais com mais atributos (3) e (4) maior heterogeneidade, sendo o somatório dos valores dos descritores ambientais os responsáveis para se definir a heterogeneidade de cada ponto amostral (Tabela 1).
Tabela 1 - Principais características dos seis pontos amostrados no Delta do Parnaíba: Duração em meses (DPA), Tamanho em metros (TPA) e Profundidade em centímetros (PPA) das poças d’água; Porcentagem de cobertura vegetal na superfície da água (PCV); Tipos de vegetação no interior dos corpos d’água (TVI), Tipos de vegetação marginal (TVM) e Perfil das margens (PM). Os tipos de vegetação podem ser: herbácea e macrófitas (HM), arbustiva (AT), Arbórea (AR) e o perfil das margens podem ser: Planos (PL), Plano e em Barranco (PB) ou em Barrancos (BR). Os valores dos descritores ambientais estão em parênteses.
Ponto I Ponto II Ponto III Ponto IV Ponto V Ponto VI DPA 5-8 (2) 5-8 (2) 5-8 (2) 1-5 (1) 1-5 (1) 1-5 (1) TPA 300 (2) 700 (3) 400 (2) 300 (2) 300 (2) 400 (2) PPA > 61 (3) > 61 (3) > 61 (3) 31-50 (2) 31-50 (2) > 61 (3) PCV 76-100 (4) 76-100 (4) 30-51 (2) 30-51 (2) 30-51 (2) 30-51 (2) TVI HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) HM (2) TVM AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) AT (3) PM PB (2) PB (2) PB (2) PL (1) PB (2) PB (2)
Fonte: Elaborado pelo autor
A coleta e observação de espécies de anfíbios ocorreram mensalmente durante o período chuvoso da região de dezembro de 2015 à junho de 2016, tendo como método de amostragem a procura visual (Crump; Scott Junior, 1994) e auditiva (Zimmerman, 1994) de anfíbios em atividade de vocalização e/ou forrageio no período noturno compreendido das 18:30 às 20:30 min em cada ponto amostral, na qual cada ponto de coleta foi amostrado em dias seguidos para minimizar as variações diárias e temporais de cada mês. Portanto o esforço amostral foi de aproximadamente de 336 horas de campo/ 4 pesquisadores.
Os dados mensais das variáveis ambientais: temperatura, umidade, precipitação foram disponibilizados pelo Instituto Nacional de Meteorologia – INMET e os dados do fotoperíodo foram consultados no site: http://www.timeanddate.com/. Análises estatísticas
Para investigar a influência da heterogeneidade de habitats na diversidade de anfíbios do Delta, usando Software R (R Development Core Team, 2011), aplicou-se o teste de Shapiro-Wilk para observar a normalidade dos dados de diversidade (W = 0,9281, p = 0,5653) e heterogeneidade do ambiente (W = 0,9575, p = 0,8006) em cada
ponto amostral. A diversidade de anfíbios dos pontos de coleta foi obtida através dos Índices de Diversidade de Shannon-Wiener e de Equitabilidade de Pielou (Krebs, 2000).
Em seguida realizou-se o teste de regressão linear simples também usando o Software R (R Development Core Team, 2011) para investigar o quão a diversidade de anuros da região pode ser explicada pela heterogeneidade de habitats presentes no Delta do Parnaíba.
Para a análise da relação dos fatores abióticos e diversidade de anfíbios foram consideradas as médias mensais das variáveis ambientais e pela proximidade de todos os pontos foi usado a diversidade mensal total dos seis pontos amostrados juntos. Foi aplicado o teste de Shapiro Wilk usando o Software R (R Development Core Team, 2011) para observar a normalidade dos dados de diversidade mensal (W = 0,8784, p-value = 0,2195) de anfíbios do Delta do Parnaíba e também dos dados mensais de precipitação (W = 0,9815, p-value = 0,9666), umidade (W = 0,9218, p- value = 0,4838), temperatura (W = 0,8964, p-value = 0,31), efotoperíodo (W = 0,9067, p-value = 0,3755), que compuseram as variáveis ambientais analisadas no presente estudo.
Posteriormentepara investigar a relação das variáveis ambientais estudadas e a diversidade mensal de espécies de anfíbios em fragmentos de restinga no Delta do Parnaíba foi realizado uma regressão linear entre as médias mensais das varáveis ambientais e diversidade de anfíbios usando o Software R (R Development Core Team, 2011).
RESULTADOS
As áreas com maior heterogeneidade ambiental foram os Pontos II e I, que são áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável (Santos-Filho et al., 2010). No entanto, no segundo ponto de coleta, a área da poça d’água analisada é aproximadamente o dobro da primeira, que foi o descritor ambiental que fez com que esse ponto de coleta apresentasse o maior valor de heterogeneidade de habitat. Os Pontos III, VI e V apresentaram valores de heterogeneidade intermediários, respectivamente, onde apenas o Ponto V é caracterizado como uma área de restinga com formação campestre, campos entremeados inundáveis, com formação de lagoas
temporárias e brejos alagados, enquanto que os Pontos III e VI também são áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável (Santos-Filho et al., 2010). O ponto IV localizado em Ilha Grande de Santa Isabel é uma área de restinga com formação campestre, campo aberto inundável, caracterizada pela formação de lagoas temporárias (Santos-Filho et al., 2010). Este ponto apresentou menor heterogeneidade ambiental, pelo fato de apresentar lagoa temporária de curta duração e baixa profundidade, além de possuir dunas recobertas por vegetação herbácea e presença de arbustos de pequeno porte.
Paralelamente aos valores de heterogeneidade, a diversidade de anuros também se apresentou de forma semelhante, na qual os Pontos II e I apresentaram os maiores índices de diversidade de espécies de anfíbios, seguidos pelos Pontos III, VI e V, que também apresentaram índices intermediários e por fim o Ponto IV que teve o menor valor do índice de diversidade de espécies, respectivamente (Tabela 2). Tabela 2 - Índices de diversidade e equitabilidade de Pielou das seis áreas amostradas no Delta do Parnaíba, além dos valores de heterogeneidade de habitats de cada ponto amostrado
Pontos de coleta Diversidade Equitabilidade Heterogeneidade
Ponto I H’ = 2.279 J’ = 0.8637 Ha =18 Ponto II H’ = 2.467 J’ = 0.8708 Ha = 19 Ponto III H’ = 2.220 J’ = 0.8935 Ha = 16 Ponto IV H’ = 1.768 J’ = 0.8502 Ha = 13 Ponto V H’ = 1.815 J’ = 0.7881 Ha = 14 Ponto VI H’ = 2.052 J’ = 0.8557 Ha = 15
anfíbios (R2 = 0,9236, P = 0,001431) (figura 2).
Figura 2 - Relação positiva entre a heterogeneidade do ambiente e a diversidade de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam os seis pontos de coleta, com seus respectivos valores de heterogeneidade e índice de diversidade de Shannon – Wiener.
Dentre as variáveis ambientais analisadas apenas a umidade teve influência forte sobre a diversidade de anuros (R2 = 0,8806 e P = 0,0011) (Figura 3), enquanto que temperatura teve baixa influência (R2 = 0,5178 e P = 0,041) (Figura 4) e precipitação (R2 = 0,038 e P = 0,3163) (Figura 5) e fotoperíodo (R2 = 0,1622 e P = 0,7036) (Figura 6) não apresentam uma relação significativa com a diversidade mensal de anuros do Delta do Parnaíba.
Figura 3 - Relação positiva entre umidade e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de umidade mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.
Figura 4 - Relação negativa entre temperatura e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de temperatura mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.
Figura 5 - Relação não significativa entre precipitação e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de precipitação mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.
Figura 6 - Relação não significativa entre fotoperíodo e a diversidade mensal de anfíbios no Delta do Parnaíba. Pontos escuros representam a relação dos valores médios de fotoperíodo mensal e com seus respectivos índices mensais de diversidade de Shannon – Wiener.
Fonte: Imagem elaborada pelo autor no software R Versão 3.0 (2011).
DISCUSSÃO
O presente estudo encontrou resultados semelhantes aos trabalhos realizados por MacArthur e MacArthur (1961), que postula que aumento na complexidade estrutural do habitat resulta em maior variedade de espécies nesse ambiente, em razão de áreas menos heterogêneas abrigarem menor disponibilidade de microhabitats, dificultando a coexistência das espécies e a partilha de recursos (Macarthur e Levins, 1967).
Assim como no presente estudo, a relação positiva entre heterogeneidade de habitats e diversidade de anuros também foi observada em fragmentos de Mata
Atlântica (Herrera, 2011), Paisagens agrícolas (Candeira, 2007), Campos associados à Floresta de Araucária (Crivellari, 2012), Pantanal (Souza et al., 2014) e Floresta Estacional Semidecidual com manchas de Cerrado (Silva, 2007; Silva et al., 2011; Dória et al., 2015).
No semiárido, os raros estudos relacionando diversidade de anfíbios com a heterogeneidade de habitats, destacam a influência do tamanho do corpo hídrico e vegetação marginal na diversidade da anurofauna (Parris; McCarthy, 1999; Burne; Griffin, 2005; Vieira et al., 2007; Gouveia, 2009;Xavier; Napoli, 2011; Dória et al., 2015; Gonçalves et al., 2015).O presente estudo também destaca essa relação, pois locais com maiores lagoas e vegetação mais heterogênea ao redor das lagoas abrigaram maior riqueza de espécies.
Silva (2007) afirmou que a equitabilidade também está correlacionada com a heterogeneidade ambiental, ou seja, locais com baixa heterogeneidade tendem a abrigar menor riqueza e abundância de espécies, em função da baixa capacidade de suporte desses habitats. No Delta do Parnaíba, os locais com menor heterogeneidade de habitat também foram os que apresentaram menores valores de equitabilidade.
Seguindo a classificação de Santos-Filho et al. (2010) as áreas de restinga com formação arbustiva, frutíceto aberto inundável foram as áreas mais heterogêneas e com maior diversidade de anfíbios no Delta. Provavelmente, essas áreas abrigam mais microhabitats para anfíbios, tais como arbustos de médio a grande porte, formação herbácea no interior dos corpos hídricos, além de vegetação rasteira margeando os mesmos.
Os resultados encontrados assemelham-se os estudos de MacArthur e MacArthur (1961), pois as áreas com maior complexidade de habitats abrigaram maior diversidade de espécies. Portanto as populações de anfíbios presentes nas restingas do Delta do Parnaíba são fortemente influenciadas pela complexidade do habitat e consequentemente a quantidade de microhabitats que são disponibilizados nesses ambientes.
A umidade relativa do ar foi a variável ambiental mais relacionada a diversidade mensal de anfíbios no Delta, na qual os meses que apresentaram as maiores porcentagens de umidade relativa do ar foram também os com maiores índices de diversidade de espécies, corroborando alguns estudos que destacam a importância da umidade para a diversidade de anfíbios (Bellis, 1962; Beebee, 1996; Kopp et al., 2010; Silva et al., 2012). Isso se dá pelo fato dos anfíbios serem mais sensíveis a