Local de estudo
O estudo foi realizado em uma área rural, nos municípios de Camanducaia e Gonçalves, situados na Serra da Mantiqueira no sul do estado de Minas Gerais (S22º 42.494' W45º 56.536'). O trabalho de campo foi realizado em outubro e novembro de 2015. O local de estudo está situado na Área de Proteção Ambiental (APA) Fernão Dias, a 1750 metros de altitude, onde predomina Floresta Ombrófila Mista (Floresta
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com Araucária). As temperaturas médias mensais no período do estudo variaram de 10ºC a 23ºC (Agritempo, 2016). O clima é úmido ao longo do ano e a média mensal de precipitação foi de 95 mm nos período do estudo (Agritempo, 2016). Na região capões de mata nativa intercalam-se com áreas cultivadas e pastagens.
Espécies estudadas
Petunia mantiqueirensis é uma erva procumbente, podendo apresentar ramos ascendentes que se apoiam à vegetação arbustiva crescendo ao seu redor. As plantas ocorrem em locais com solo úmido e parcialmente sombreados, em áreas com Floresta com Araucária (Araucaria angustifolia, Araucariaceae) em Minas Gerais, Brasil. Assim como a maioria das outras espécies melitófilas de Petunia, apresenta corola chamativa com coloração magenta O tubo floral é branco com nervuras púrpuras (Ando & Hashimoto, 1994) e o pólen é azul. É a espécie que apresenta as plantas mais altas do gênero, e seus ramos podem atingir até quatro metros de altura (Ando & Hashimoto, 1994). A espécie é rara (Kruckeberg & Rabinowitz 1985), e apresenta distribuição restrita com populações pequenas. Desta maneira foi classificada como espécie ameaçada de extinção (Kamino et al. 2012; Fundação Biodiversitas, 2010; CNCFlora, 2014).
Pseudagapostemon Schrottky é um gênero da família Halictidae que possui 25 espécies descritas (Michener, 2007). Suas espécies apresentam distribuição Neotropical, ocorrendo exclusivamente na América do Sul, do norte do Brasil ao Chile e Argentina (Michener, 2007; Cure, 1989). O gênero é composto por três subgêneros bem definidos, P. (Brasilagapostemon) Moure e Sakagami, P. (Neagapostemon) Cure e P. (Pseudagapostemon) Schrottky. No subgênero P. (Brasilagapostemon), destaca-se como espécie tipo P. fluminensis (Schrottky, 1911), que ocorre em Minas Gerais, São Paulo e Paraná e no local do estudo constitui o principal polinizador de P. mantiqueirensis (Fig. 1).
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Figura 1. Flores de Petunia mantiqueirensis e visitas florais de Pseudagapostemon fluminensis.
Comportamento de forrageio de pólen
O comportamento de forrageio de pólen por fêmeas de Pseudagapostemon fluminensis foi caracterizado quanto (1) sua fidelidade à manchas de flores, que indica durante quantos dias uma abelha marcada retorna à mesma mancha de flores; (2) frequência de primeiras visitas florais; (3) revisitas florais, que indica quantas vezes ao dia uma abelha marcada visita uma mesma flor, e (4) inspeção floral. Inspeção floral foi quando a abelha paira em frente à flor, podendo tocar a corola por um instante (menos que 3 seg.), mas não pousando no limbo das pétalas ou no centro da flor. Nas inspeções, as abelhas nunca contataram anteras e estigma.
Em uma mancha de Petunia mantiqueirensis, acompanhamos as atividades de fêmeas de P. fluminensis nas flores, a fim de determinar a estratégia de forrageio adotadas por elas. O monitoramento das fêmeas foi realizado durante 14 dias não consecutivos, em dias ensolarados, entre 08:00 e 15:00 horas. Para isso, 24 fêmeas foram marcadas individualmente no mesossoma com código de cores, utilizando-se tintas coloridas Revell (© 2012 Revell Gmbh & Co. KG, Bünde, Nordrhein-Westfalen, Germany). As abelhas foram acondicionadas por cerca de 5 minutos à baixa temperatura em uma caixa de isopor até alcançarem um estado de torpor. As fêmeas foram marcadas ao longo das observações. Quando apareceram fêmeas não marcadas, estas foram removidas temporariamente e marcadas. Na mancha, todas as flores abertas por dia foram marcadas.
A eficiência de uma fêmea foi definida como a frequência com qual ela coleta o pólen de flores novas, considerando a primeira-visita equivalente ao pólen ganho desta
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flor, já que a fêmea de P. fluminensis remove 86% do pólen, durante a primeira vista a uma flor (Capítulo I).
Para avaliar a relação dos comportamentos adotados pelas fêmeas, como inspeções e revisitas, e certos parâmetros do forrageio, como intervalos de revisitas com a frequência de primeiras visitas, foi utilizada o Coeficiente de Correlação de Spearman (rs). Consideramos apenas as fêmeas que retornaram à mancha pelo menos um dia. As
análises foram feitas no software Statistica 7.0.
RESULTADOS
Caracterização da mancha de flores
Na mancha de Petunia mantiqueirensis estudada estiveram abertas, em média, 29,2±10,1 flores por dia durante os 14 dias de observação, dentre essas, em média 8,1±2,8 eram novas (amplitude: 5 a 12 flores).
Comportamento de forrageio de Pseudagapostemon fluminensis Fidelidade à área de forrageio
Foram marcadas 24 fêmeas de P. fluminensis com códigos individuais. O monitoramento da mancha de observação revelou que 11 indivíduos (28 %) retornaram a esta mancha entre cinco e 13 dias. Sete fêmeas marcadas não foram revistas na mancha (Fig. 2).
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Figura 2. Fidelidade de fêmeas de Pseudagapostemon fluminensis individualmente marcadas à uma macha de flores de Petunia mantiqueirensis para forrageio de pólen. Revisitas florais
As fêmeas diferiram quanto à sua frequência de visitas florais diárias na mesma mancha. Os visitantes revisitaram a mancha de uma a 11 vezes por dia (3,3±2,3) ao longo dos 14 dias de observações. O intervalo médio de revisitas à mancha variou de 10 a 222 minutos (40,9±41,8 minutos). Em 30% dos casos, as revisitas à mancha ocorreram nos 10 minutos após a visita anterior e em 23% as revisitas ocorreram após 60 minutos.
Eficiência no forrageio de pólen
Entre as fêmeas marcadas, a variação na frequência média de primeiras visitas por dia foi entre 0 e 28% (Fig. 3).
0 5 10 15 20 25 30 35 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 Fr e q u ê n ci a d e f ê m e a s (% ) Dias
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Figura 3- Frequência da primeira visita após início de antese em flores de Petunia mantiqueirensis realizadas por fêmeas individualmente marcadas de Pseudagapostemon fluminensis.
Em relação ao comportamento de busca por recursos, o número médio de inspeções florais por fêmea variou entre 0,5 e 8,5 por dia (Fig. 4).
Figura 4- Número médio de inspeções realizadas por fêmeas individuais de Pseudagapostemon fluminensis a flores de Petunia mantiqueirensis.
Houve uma forte correlação entre a eficiência das fêmeas e a fidelidade (rs=0,93;
p<0,001) (Fig. 5), indicando que aquelas fêmeas mais fiéis à mesma mancha foram as mais eficientes na coleta de pólen em P. mantiqueirensis. Elas fizeram o maior número de primeiras visitas às flores. No entanto, embora não significativas, observou-se clara
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F19 F10 F11 N úm er o de ins pe çõe s Fêmea 0 5 10 15 20 25 30 F1 F2 F3 F4 F5 F6 F7 F8 F19 F10 F11 Fr e q u ê n ci a d e p ri m e ir a s vi si ta s (% ) Fêmea
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tendência positiva na relação entre eficiência e número médio de revisitas a flores (rs=
0,59; p>0,05; N=11) e eficiência e número médio de inspeções (rS=0,42; p>0,05;
N=11). 0 2 4 6 8 10 12 14 Fidelidade 0 5 10 15 20 25 30 F re q u ê n c ia d e p ri m e ira v is it a
Figura 5. Relação entre a fidelidade das fêmeas de Pseudagapostemon fluminensis e a frequência de primeiras visitas realizadas (rs=0,93; p<0,001; N=11).
DISCUSSÃO
Neste estudo demonstramos que, ao buscar por pólen, fêmeas de Pseudagapostemon fluminensis podem empregar diferentes comportamentos de forrageio que influenciam na sua eficiência de coleta. A fidelidade à mesma mancha de flores de P. mantiqueirensis foi determinante em se alcançar maiores quantidades de pólen. O fenômeno da fidelidade ao sítio de coleta pode ser considerado adaptativo à medida que ao retornarem à mesma mancha, as fêmeas aprendem a reconhecer as mais rentáveis em termos de oferta de recurso (Wells & Wells, 1986; Williams & Thomson, 1998; Ohashi et al., 2008). Ao acumular experiência de forrageio, fêmeas mais fiéis adquirem a capacidade de ajustar seu comportamento de forrageio à dinâmica de oferta do seu principal recurso polínico. Abelhas inexperientes de Bombus, por exemplo, empregam o tamanho da planta e informações sobre idade ou estágio de desenvolvimento das flores ao escolher que plantas visitar e quando partir para outra mancha de flores (Makino & Sakai, 2007). Abelhas experientes dispõem da mesma informação disponível para as ingênuas, mas adicionalmente dispõe das baseadas na sua
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experiência anterior. Fêmeas de P. fluminensis podem inspecionar um número elevado de flores, antes de iniciar as visitas. Através desse comportamento, a fêmea pode adquirir experiência e distinguir as flores rentáveis, desprendendo menos energia e tempo nas próximas visitas às manchas.
Polinizadores podem variar individualmente quanto a várias características do seu forrageio, incluindo preferências por manchas de flores, velocidade de deslocamento entre as manchas e eficiência de manuseio das flores. As marcações individuais de fêmeas de P. fluminensis mostraram a existência de variação intrapopulacional na eficiência de forrageamento entre as fêmeas em relação à fidelidade, revisitas e inspeções às flores.
Para nosso conhecimento, este é o primeiro estudo que quantifica e relaciona o emprego de diferentes comportamentos de forrageio com a eficiência de coleta de pólen em abelhas solitárias. Como pólen é um recurso crítico para produção da prole, em estudos futuros seria interessante verificar o efeito dessas variações comportamentais individuais no número médio de células de cria provisionadas por uma fêmea. Apenas desta forma saberemos os efeitos desse comportamento no sucesso reprodutivo das fêmeas.
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