Experiències docents durant el confinament

A fundação dos ninhos de Tetrapedia curvitarsis ocorreu ao longo de todo o ano nos dois períodos analisados, como já registrada em outros estudos (Camillo 2000; Mesquita e Augusto 2011). Apesar de não ter havido diferença no número de ninhos fundados entre as estações, observou-se que em alguns meses não haviam ninhos operculados, enquanto em outros meses o número de ninhos fundados chegou a 11.

Essas variações na quantidade de ninhos fundados podem ser explicadas por variações regionais, as quais incluem desde a composição da vegetação, que influencia, diretamente, a disponibilidade de matéria-prima para construção dos ninhos e de recursos para o aprovisionamento larval, além de diferenças ambientais relacionadas à fatores abióticos como temperatura e umidade (Viana et al 2001; Gazola e Garófalo 2009; Carvalho 2011).

Ao comparar o período de atividade das espécies de Tetrapedia atraídas em ninhos- armadilha, pôde-se verificar que no estudo realizado na floresta estacional semidecidual do estado de São Paulo, a atividade de nidificação de Tetrapedia curvitarsis ocorreu somente de outubro a dezembro (Garófalo 2008). O período de fundação dos ninhos de Tetrapedia rugulosa ficou restrito a 5 meses, no entanto, Tetrapedia diversipes fundou seus ninhos ao longo do ano, apresentando maior atividade no mês de fevereiro (Garófalo 2008). Em outro estudo realizado em São Paulo, foi observado que fêmeas adultas de Tetrapedia diversipes iniciaram suas atividades de nidificação entre os meses de outubro a maio, exibindo picos de atividade entre os meses de novembro a dezembro e de março a abril (Alves-dos-Santos et al. 2002; Alves-dos-Santos 2003). No estudo realizado no semiárido, Tetrapedia diversipes nidificou de fevereiro a abril, com o pico de nidificação no mês de abril (Pina e Aguiar 2011).

Embora os representantes da família Apidae sejam ativos durante todo o ano, algumas tribos podem apresentar flutuações sazonais em sua atividade de nidificação, intensificando-a na estação chuvosa (Andena et al. 2005; Mesquita e Augusto 2011; Carvalho 2011). Durante a estação seca, principalmente entre os meses de junho a setembro, Camillo (2000) sugere que imaturos de Tetrapedia curvitarsis provavelmente entram em diapausa em pré-pupa, diminuindo assim a atividade dessas abelhas durante esse período. Contudo, Pina e Aguiar (2011) observaram que as espécies de Tetrapedia continuam a atividade reprodutiva no inverno, porém poucos ninhos são estabelecidos. No entanto, esse padrão não foi observado neste estudo, uma vez que não houve diferença no número de nidificações entre as estações.

Embora as fêmeas de abelhas solitárias construam um número variado de células, o número de células construídas por ninho neste estudo (n= 1 a 9) manteve-se constante ao longo do ano, assemelhando-se a outros trabalhos. Camillo (2005) verificou que o número de células construídas em ninhos de Tetrapedia curvitarsis variou de 1 a 10, resultado semelhante ao encontrado em um estudo realizado na mesma área de Cerrado deste trabalho, em que fêmeas dessa espécie construíram de 1 a 12 células por ninho (Mesquita e Augusto 2011). Camillo (2005) registrou ainda que Tetrapedia rugulosa construiu de 1 a 8 células por ninho, Tetrapedia diversipes de 1 a 6 e Tetrapedia garofaloi de 1 a 10.

O número de células nos ninhos é dependente de vários fatores, como o material com que são feitos os substratos e diferenças nos padrões de arquitetura, determinadas pelas características morfométricas destes, como diâmetro e comprimento (Ramos et al. 2010; Jesus e Garófalo 2000; Ferreira 2010). Neste trabalho, a maior quantidade de células foi encontrada em ninhos com maior comprimento e maior diâmetro, o que indica que as fêmeas otimizam a utilização dos substratos para nidificação. Provavelmente, isso está relacionado ao custo energético na busca de novos locais para a construção dos ninhos. Outro fator que pode limitar o número de células por ninho é a disponibilidade dos recursos usados para o aprovisionamento larval (pólen, néctar e óleo), isto é, em locais onde a disponibilidade destes é reduzida haveria uma diminuição no número de células produzidas (Rosa 2005).

A escolha dos padrões de arquitetura ideais do ninho é um fator decisivo na construção de novas células (Jesus e Garófalo 2000; Ramos et al. 2010; Ferreira 2010). Ninhos longos podem alocar um grande número de células e, ao mesmo tempo, conter espaços vazios entre as células com ovos, proporcionando uma maior proteção contra inimigos naturais (Silva et al. 2001; Ferreira 2010). Fêmeas de abelhas solitárias, como Centris vittata, selecionaram o diâmetro de seus ninhos de acordo com o seu tamanho corporal (Jesus e Garófalo 2000; Ramos et al. 2010). O tamanho corporal de indivíduos de Tetrapedia diversipes também esteve correlacionado com o diâmetro de suas cavidades (Menezes et al. 2012), sendo o mesmo padrão encontrado neste estudo. A escolha do diâmetro ideal reflete diretamente no número de células construídas, uma vez que ninhos com diâmetros maiores requerem um maior gasto de energia pela abelha na construção e aprovisionamento das células de cria (Jesus e Garófalo 2000; Ramos et al. 2010; Carvalho 2011; Menezes et al. 2012). Desse modo, o número e organização das células no ninho são dependentes do espaço oferecido pelas cavidades utilizadas como substrato de nidificação (Ramos et al. 2010).

Em relação ao número de machos e fêmeas produzidos neste estudo foi observada alocação sexual igual para ambos os sexos. É sabido que o investimento parental, na maioria das populações animais, é igual para ambos os sexos, embora trabalhos realizados em comunidades de abelhas e vespas solitárias, tenham observado maior investimento para os indivíduos do sexo feminino (Silva et al. 2001; Peruquetti e Del Lama 2003; Ferreira 2010). De acordo com alguns autores, vários são os fatores que podem influenciar a razão sexual em comunidades de abelhas e vespas solitárias, a citar: diâmetro e comprimento do ninho, capacidade de forrageamento da fêmea, ataque de inimigos naturais, razão sexual da geração

parental e disponibilidade de recursos para as fêmeas nidificantes (Aguiar e Martins 2002; Aguiar e Garófalo 2004; Mendes e Rêgo 2007; Gazola e Garófalo 2009; Carvalho 2011).

Para as espécies de Tetrapedia os trabalhos têm mostrado variações na razão sexual. Neste estudo, a razão sexual foi de 1:1, padrão também registrado para Tetrapedia curvitarsis por Camillo (2005). Nesse mesmo trabalho, Camillo (2005) encontrou para Tetrapedia rugulosa a razão de 1,6 machos para 1 fêmea, para Tetrapedia diversipes foi de 1,9 machos para 1 fêmea, e para Tetrapedia garofaloi foi de 2,8 machos para 1 fêmea. Em seu trabalho, Alves-dos-Santos et al. (2002) observou a razão sexual de 1:1 para Tetrapedia diversipes, enquanto Menezes et al. (2012) encontraram, para esta mesma espécie, uma razão um pouco menor, de 1 macho para 0,83 fêmeas em uma área e 1 macho para 0,48 fêmeas em outra área. Essas diferenças observadas podem estar associadas a fatores ambientais e à disponibilidade de recursos alimentares (Silva et al. 2001; Peruquetti e Del Lama 2003; Mendes e Rêgo 2007; Ferreira 2010).

A disponibilidade de recursos é um fator que afeta tanto a razão quanto o tamanho dos indivíduos, visto que fêmeas de abelhas e vespas geralmente são maiores que os machos, devido à maior quantidade de alimento que é aprovisionada pela fêmea-fundadora para seu desenvolvimento (Peruquetti e Del Lama 2003; Ferreira 2010; Carvalho 2011). No presente estudo obervou-se um efeito da estação do ano no tamanho dos indivíduos, sendo machos e fêmeas significativamente maiores na estação úmida. Esse efeito provavelmente está associado à maior disponibilidade de recursos para o aprovisonamento larval na estação úmida, o que resultaria na produção de indivíduos maiores (Carvalho 2011).

Contudo, no presente estudo foi possível detectar diferenças de tamanho entre machos e fêmeas de Tetrapedia curvitarsis, somente por meio da largura máxima da cabeça, onde as fêmeas foram significativamente maiores que os machos. Esse resultado pode sugerir que este parâmetro é o melhor preditor de tamanho corporal tanto em abelhas quanto em vespas, como sugerido por Ohl e Thiele (2007).

O maior tamanho das fêmeas pode ser explicado pelo fato de fêmeas maiores possuírem maior capacidade de forrageamento, realizarem voos mais distantes e rápidos, poderem roubar ninhos de fêmeas menores e até produzirem uma quantidade maior de ovos (Peruquetti e Del Lama 2003; Ferreira 2010; Carvalho 2011). O menor tamanho dos machos é explicado pelo menor consumo de alimento na fase larval, uma vez que suas células possuem tamanho reduzido quando comparado a células que contem fêmeas, e estas, por sua vez

requerem uma quantidade de alimento maior para seu desenvolvimento (Mendes e Rêgo 2007; Carvalho 2011). Essas diferenças no tamanho corporal dos indivíduos varia entre as espécies de Tetrapedia, como foi observado por Camillo (2005), o qual verificou que o tamanho de machos e fêmeas de Tetrapedia diversipes foi similar, contudo, as fêmeas de Tetrapedia rugulosa, Tetrapedia curvitarsis e Tetrapedia garofaloi foram significativamente maiores que os machos.

No presente estudo, verificou-se que nem todas as células contruídas resultaram na emergência de indivíduos. Em algumas houve a morte de indivíduos em diferentes fases do desenvolvimento (larva, pupa e adulta) e outras estavam vazias, contendo vestígios de aprovisionamento ou completamente vazias. As mortes de indivíduos imaturos, já foi observada em outros estudos (Jesus e Garófalo 2000; Aguiar e Garófalo 2004; Aguiar et al. 2005; Alves-dos-Santos et al. 2007), e são sempre atribuídas a causas desconhecidas. No estudo realizado por Aguiar et al. (2005) com ninhos de Tetrapedia diversipes, de 92 células analisadas, 52% destas continham imaturos mortos sem uma causa aparente, os quais se encontravam em diferentes fases do desenvolvimento, desde células com imaturos na fase de ovo, larva, pupa e adulta em pré-emergência. No presente estudo, a porcentagem de mortalidade verificada para Tetrapedia curvitarsis foi bem menor (14,4%).

A construção de células vazias entre células seriadas, como já observada em abelhas do gênero Centris, pode ser explicada como sendo um comportamento que proporcionaria uma maior proteção ao ataque de parasitas. Isso porque o encontro de células vazias no mesmo ninho poderia diminuir a taxa de parasitismo de outras células, levando o inimigo natural a abandonar o ninho ou à ovipositar dentro destas células (Silva et al. 2001; Mendes e Rêgo 2007; Ferreira 2010). Assim, no presente estudo, a frequência de parasitismo foi baixa e pode estar relacionada à baixa concentração de ninhos na área (Alves-dos-Santos et al. 2007).

Os principais inimigos naturais de indivíduos do gênero Tetrapedia, como observado nesse trabalho, são cleptoparasitas pertencentes ao gênero Coelioxoides, também pertencentes a tribo Tetrapediini (Alves-dos-Santos et al. 2006; Alves-dos-Santos et al. 2007; Garófalo 2008; Mesquita e Augusto 2011). O gênero Coelioxoides é comumente encontrado parasitando ninhos de Tetrapedia curvitarsis, Tetrapedia diversipes, Tetrapedia rugulosa e Tetrapedia garofaloi e essa ocorrência já foi verificada por outros autores (Alves-dos-Santos 2003; Camillo 2005; Aguiar et al. 2005; Garófalo 2008; Mesquita e Augusto 2011). A estratégia da fêmea desse cleptoparasita consiste em invadir o ninho na ausência da fêmea

hospedeira, e em seguida, ovipor dentro da célula de cria, que geralmente encontra-se aprovisionada (Alves-dos-Santos et al. 2002).

Além de Coelioxoides, já foram registrados outros inimigos naturais parasitando ninhos de Tetrapedia, dentre eles o cleptoparasita Coelioxys, os parasitas Anthrax e Leucospis e coleópteros meloídeos, os quais são comumente conhecidos por estarem associados a espécies de abelhas que nidificam em ninhos-armadilha (Camillo 2000; Camillo 2005; Alves- dos-Santos et al. 2007; Garófalo 2008; Mesquita e Augusto 2011).

Em relação ao nicho alimentar, as fêmeas de Tetrapedia curvitarsis utilizaram oito famílias botânicas, dentre as quais algumas já foram citadas como fontes de recursos para o aprovisionamento larval de espécies do gênero Tetrapedia em outras regiões, como as famílias Malpighiaceae, Euphorbiaceae, Asteraceae, Lamiaceae, Myrtaceae e Sapindaceae (Alves-dos-Santos et al. 2002; Machado 2004; Alves-dos-Santos et al. 2007; Steiner et al. 2010; Coelho et al. 2010; Menezes et al. 2012).

A análise polínica do conteúdo larval revelou que Tetrapedia curvitarsis apresentou maior amplitude e uniformidade de nicho alimentar durante a estação úmida, o que provavelmente está relacionado à disponibilidade dos recursos florais no Cerrado (Carvalho 2011). A baixa similaridade no uso das fontes de pólen entre as estações sugere que essa espécie explora diferentes fontes alimentares ao longo do ano. No entanto, a dominância do tipo polínico Kielmeyera (Clusiaceae) no alimento larval de Tetrapedia curvitarsis ao longo das estações deve ser considerada como um fator importante e fundamental, uma vez que em outros estudos, o gênero Tetrapedia foi reconhecido como um grupo altamente generalista (Neto et al. 2007; Coelho et al. 2010).

Conforme já descrito na literatura, abelhas do gênero Tetrapedia foram observadas visitando flores de Kielmeyera à procura de pólen, porém estas abelhas não são consideradas polinizadoras efetivas, uma vez que a retirada do pólen é comumente feita por abelhas de grande porte, as quais realizam movimentos de vibração durante as visitas, processo realizado, principalmente, por abelhas do gênero Xylocopa (Oliveira 1986; Barros 2002).

A grande frequência de ocorrência do tipo polínico Kielmeyera no alimento larval de Tetrapedia curvitarsis pode ser resultado de dois fatores principais: inicialmente, a fenologia da planta, cujas espécies apresentam floração durante o ano todo (Oliveira 1986); e segundo porque as flores de Kielmeyera apresentam pólen disponível em grande quantidade, de modo

que abelhas de menor porte consigam coletar todo o pólen necessário ao aprovisionamento na visita a apenas uma única flor (Oliveira 1986; Barros 2002).

A baixa frequência dos tipos polínicos Manihot, Hyptis, Banisteriopsis sp., Byrsonima sp., Heteropterys, Campomanesia sp., Eucalyptus sp., Tipo Myrcia sp., Serjania, sp.1, sp.3, sp.5, sp.6, sp.7 pode estar relacionado a utilização dessas fontes na complementaridade do alimento a ser aprovisionado (Neto et al. 2007; Rabelo et al. 2009; Coelho et al. 2010; Mesquita 2011).

A coleta de recursos florais por abelhas coletoras de óleo em plantas da família Malpighiaceae é comumente registrada (Neff e Simpson 1981; Buchmann 1987; Aguiar et al. 2003; Aguiar e Gaglianone 2003; Neto et al. 2007; Ramos et al. 2007; Mendes e Rêgo 2007; Coelho et al. 2010; Rabelo et al. 2012; Menezes et al. 2012; Santos et al. 2013; Dórea et al. 2013). Há também registros de Tetrapedia coletando pólen em Byrsonima sp. e Heteropterys sp. (Menezes et al. 2012). De modo geral, apesar da totalidade de grãos de pólen da família Malpighiaceae ter sido pequena nesse trabalho, as espécies vegetais dessa família são consideradas importantes fontes de óleo para todos os grupos de abelhas coletoras de óleo e para algumas espécies, uma importante fonte de pólen também.

A coleta, transporte e manuseio dos recursos florais são realizados com o auxílio de estruturas especializadas, localizadas nas pernas das abelhas coletoras de óleo. Essas estruturas são muito similares entre as espécies de Tetrapedia e compreendem um conjunto de cerdas simples ou ramificadas, que tem o formato de um pente (Alves-dos-Santos et al. 2006; Alves-dos-Santos et al. 2007). A localização, o tamanho, a densidade e a quantidade dessas cerdas permite à abelha transportar uma grande variedade de tipos polínicos com tamanhos, formatos e ornamentações diferentes (Thorp 1979; Silva-Pereira et al. 2003; Alves-dos-Santos et al. 2006). Assim, as similaridades entre as espécies desse gênero resultariam em semelhanças nas características morfológicas dos tipos polínicos usados, embora fossem provenientes de famílias botânicas distintas.

Assim é importante analisar aspectos sobre o tamanho e textura dos grãos de pólen abundantemente utilizados para o aprovisionamento larval. Nesse estudo, Tetrapedia curvitarsis utilizou preferencialmente espécies cujos grãos de pólen são de tamanho médio e grande, embora Neto et al. (2007) tenham observado que fêmeas de Tetrapedia não apresentaram preferência por determinado tamanho do grão. Já os resultados obtidos por Menezes et al. (2012) mostraram que Tetrapedia diversipes coleta, principalmente, tipos polínicos grandes, representado pelo tipo polínico Dalechampia da família Euphorbiaceae.

A escolha de tipos polínicos de tamanhos médio e grande pode estar associada: (i) ao valor nutricional desses grãos devido à presença de amido (Dafni et al. 2005), (ii) a presença de óleos na superfície do grão, o que auxilia na fixação destes nas escopas dessas abelhas (Silva-Pereira et al. 2003), (iii) à presença de modificações na quantidade e ramificação dos pelos das escopas dessas abelhas, os quais irão permitir o transporte dos grãos de pólen de tamanhos variados (Thorp 1979) e, por fim, (iv) à disponibilidade desses tipos polínicos no ambiente.

Quanto à textura dos grãos coletados por Tetrapedia curvitarsis, observou-se maior utilização de tipos polínicos com presença de estruturas, como espículos, báculos, clavas e unidades prismáticas na estação seca. A maior utilização de grãos de pólen com presença de estruturas nessa estação é reflexo da coleta de pólen de Asteraceae, as quais possuem grãos pequenos e com espículos bem característicos (Silva-Pereira et al. 2003). Desse modo, essas estruturas permitem uma maior adesão dos grãos aos pelos das escopas dessas abelhas. Além disso, a utilização de espécies dessa família pode estar associada à fenologia dessas plantas, isto é, período de floração ocorre, principalmente, durante a estação seca (Kubota 2003).

Considerando que espécies do gênero Tetrapedia são facilmente atraídas por ninhos- armadilha e abundantes em áreas de Cerrado, os resultados apresentados fornecerão subsídios para projetos de conservação dessa espécie solitária no Bioma. A ocorrência desta espécie durante todo ano, a baixa taxa de parasitismo e o conhecimento da amplitude de nicho alimentar são informações importantes para o possível manejo de Tetrapedia curvitarsis visando à polinização de espécies cultivadas.