As comunidades fitoplanctónicas são tipicamente benéficas para o ecossistema, uma vez que constituem fonte de alimento para inúmeros organismos. De todas as espécies de fitoplâncton conhecidas, há uma pequena percentagem produz toxinas. No entanto, quando as condições do meio são consideradas ideais, estes organismos atingem elevadas taxas de crescimento e elevadas densidades, dando origem aos blooms de algas tóxicas. De um ponto de vista ecológico, as toxinas provenientes de blooms de algas tóxicas, podem causar efeitos devastadores nas comunidades marinhas, uma vez que, dependendo da espécie produtora, as toxinas podem atuar no sistema nervoso central, a vários níveis, ou no trato gastrointestinal. As biotoxinas, toxinas produzidas por microalgas, são principalmente acumuladas pela base da teia trófica, por organismos planctónicos filtradores, peixes planctívoros e bivalves. As toxinas produzidas por estas microalgas podem ser transferidas para níveis mais elevados da teia trófica marinha, como os cefalópodes. Os cefalópodes ocupam uma posição importante em todos os ecossistemas onde ocorrem, uma vez que são o alimento de predadores de topo, mamíferos e aves marinhas. Na dieta dos cefalópodes constam moluscos, crustáceos e pequenos peixes, podendo assim constituir um elo de ligação entre a acumulação por consumidores primários (e.g. bivalves), os predadores de topo, e até mesmo o Homem. Sabe-se que os cefalópodes são capazes de acumular grandes concentrações de ficotoxinas, no entanto, muitos fatores envolvidos nesta dinâmica permanecem incompreendidos. Assim, a presente dissertação teve como objetivo principal estudar a relação entre toxinas provenientes de blooms de algas tóxicas, nomeadamente toxinas paralisantes (PSTs) e ácido domóico (AD) e a sua subsequente acumulação em cefalópodes, mais concretamente em polvos (Octopus vulgaris). Em primeiro lugar examinou-se a cinética de acumulação e eliminação de PSTs. O principal órgão de acumulação foi a glândula digestiva (GD), seguido do rim, não se detectando PSTs em nenhum outro tecido. A reduzida taxa de eliminação calculada traduz a acumulação exponencial destas toxinas na GD. A transferência de
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toxinas entre compartimentos (GD e rim) também se verificou reduzida, com uma taxa mais baixa do que a taxa de eliminação, sugerindo que na excreção destas toxinas estejam também envolvidas outras vias ou mecanismos. A acumulação, transferência e eliminação são processos simultâneos, logo, são inerentemente difíceis de quantificar. Assim, ao serem utilizados modelos de cinética de primeira ordem, podem ser inferidas as taxas a que cada processo é efetuado. Na presente dissertação é apresentado um modelo de crescimento exponencial, utilizando dois compartimentos (GD e rim) para caracterizar a fase de acumulação, enquanto que, na eliminação de toxinas, o modelo com melhor encaixe foi um modelo de decréscimo exponencial utilizando apenas um compartimento, o total da víscera. Um facto relevante observado no decorrer deste estudo foi a aparente falta de resposta comportamental, por parte dos polvos, apesar das elevadas concentrações de toxina presentes nos seus tecidos.
De forma a averiguar se estas toxinas causam algum tipo de efeitos comportamentais, foi necessário investigar a presença das mesmas em tecido cerebral de polvo, choco e lula. Foram capturados espécimes de polvo (O. vulgaris), choco (Sepia officinalis) e lula (Loligo vulgaris, L. forbesi e Todarodes sagittatus), cujo tecido cerebral e GD foram removidos para serem analisados para quantificação de AD, uma das neurotoxinas em estudo na presente dissertação. Verificou-se que apenas os polvos e os chocos apresentam AD no tecido cerebral. Este facto prende-se, possivelmente, com o estilo de vida dos diferentes cefalópodes e, por consequência, com as suas dietas. As lulas são predadores pelágicos, que se alimentam principalmente de pequenos peixes, que por sua vez poderão acumular toxinas durante curtos períodos de tempo. Por outro lado, cefalópodes bentónicos ou nectobentónicos, como os polvos e chocos, respetivamente, alimentam-se principalmente de bivalves e crustáceos, organismos mais passíveis de acumular toxinas. No caso dos polvos, onde foi feita a uma amostragem mais extensa, o AD foi detectado em todas as amostras de cérebro analisadas. No entanto, dados provenientes do programa de monitorização
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implementado e executado pelo IPMA, de periodicidade semanal, mostram que a acumulação de AD em bivalves nas épocas coincidentes com a amostragem de polvos foi muito restrita no tempo e aconteceu em baixas concentrações. Os dados aqui apresentados demonstram, pela primeira vez, que cefalópodes, mais concretamente polvos e chocos, acumulam a neurotoxina AD, produzida por diatomáceas, no tecido cerebral e que retém esta toxina no seu sistema durante longos períodos de tempo (pelo menos 4 meses).
No entanto, os efeitos destas toxinas em estados iniciais de desenvolvimento de cefalópodes, fases essas consideradas por diversos autores como fases mais susceptiveis aos contaminantes ambientais incluindo contaminantes naturais como as biotoxinas marinhas, eram desconhecidos. Com o objetivo de determinar se os polvos são afetados pela presença desta toxina nas suas fases ontogenéticas iniciais, ao nível do comportamento, foram expostas paralarvas de polvo a AD na fração solúvel, com concentrações ecologicamente relevantes (150 µg DA L-1). No
decorrer da exposição aguda realizada (24 horas) foram monitorizadas e registadas as taxas de atividade, medidas através da quantificação do número de contrações do manto (propulsões), o número de presas ingeridas e a área da superfície dorsal das paralarvas coberta por cromatóforos. Ao final de 24 horas de exposição foi verificado que a presença de AD dissolvido na água dos tanques experimentais não causou efeitos alguns sobre os parâmetros analisados. Após o final do período experimental (24h), a água dos tanques foi recolhida para averiguar a concentração de AD presente e confirmar a exposição, e constatou-se que não houve degradação da toxina, uma vez que as concentrações da mesma se mantiveram semelhantes aos níveis inicialmente adicionados. Este estudo permite inferir que as paralarvas de polvo não são afetadas pela presença de uma neurotoxina dissolvida no meio, uma vez que, as taxas de atividade, número de presas ingeridas e atividade dos cromatóforos permaneceram semelhantes tanto no grupo de exposição como no grupo controlo.
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Os estudos aqui apresentados constituem a primeira tentativa de compreender a relação entre cefalópodes e toxinas produzidas por microalgas. Na presente dissertação é descrita a acumulação e eliminação de um complexo de neurotoxinas hidrofílicas (derivados de saxitoxina), e é demonstrado que os polvos possuem baixas taxas de eliminação destas toxinas, que seriam, à partida, rapidamente eliminadas. As reduzidas taxas de eliminação permitem uma acumulação com tendência exponencial, e principalmente concentrada num tecido/orgão, a GD. Até à data, não se sabia se as neurotoxinas produzidas por blooms de algas tóxicas e acumuladas em cefalópodes poderiam atravessar a barreira hematoencefálica e atingir o sistema nervoso central. Na presente dissertação verificou-se que o AD atinge o tecido cerebral e, que esta acumulação ocorre durante, pelo menos, 4 meses. Este facto sugere uma retenção seletiva destas toxinas e enfatiza a aparente ausência de efeitos negativos na fisiologia destes organismos. De fato, após a exposição de paralarvas de polvo a uma neurotoxina na fração solúvel, este estado inicial do ciclo de vida, que é, por definição, mais sensível, uma vez que estes organismos ainda não possuem todo o corpo desenvolvido e são tipicamente mais vulneráveis a contaminantes externos, revelou ausência de efeitos negativos nos parâmetros testados. As paralarvas apresentaram padrões de atividade comparáveis ao grupo controlo, assim como o número de presas ingeridas e a atividade dos cromatóforos ao longo de 24 horas de exposição à toxina dissolvida no meio.
Os estudos aqui apresentados demonstram que em O. vulgaris o “uptake” de neurotoxinas ocorre em taxas elevadas, em contraste com a sua eliminação, que, sendo reduzida, permite a acumulação exponencial destes compostos. Adicionalmente, verificou-se, pela primeira vez, que neurotoxinas provenientes de blooms de algas tóxicas penetram na barreira hematoencefálica e são retidas durante longos períodos de tempo. Por fim, após a exposição de paralarvas de O. vulgaris à toxina dissolvida constatou-se que esta não altera nenhum dos parâmetros estudados. Assim, a presente dissertação evidencia que os cefalópodes são organismos “imunes” a biotoxinas marinhas, que podem em casos extremos
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causar efeitos devastadores em muitos outros organismos marinhos e até em humanos.
Em estudos futuros, será crucial compreender os mecanismos de defesa que estes invertebrados excecionais poderão possuir, que os permite acumular concentrações elevadas destas neurotoxinas, assim como investigar se estas toxinas serão acumuladas na hemolinfa e em que zonas do cérebro ficam acumuladas.
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