Os Phthiraptera possuem três estádios ninfais, o primeiro estádio eclode do ovo em condição avançada de desenvolvimento. Na estrutura geral e forma do corpo as ninfas representam previamente os adultos. As principais diferenças encontras estão na fraca pigmentação, diferentes proporções do corpo, quetotaxia e ausência das genitálias externas.
A maioria dos trabalhos taxonômicos envolvendo os malófagos são em sua maioria baseados nos estágios adultos estudados. Com isso, os imaturos têm sido negligenciados nas descrições ou mesmo descartadados durante as coletas. Um capítulo foi devotado exclusivamente às ninfas de malófagos (Amblycera e Ischnocera) por PRICE (1987), porém este autor pouco acrescentou às características morfológicas dos imaturos dos Gyropidae além daquelas já bem estabelecidas para os adultos.
Pouco é conhecido sobre os caracteres taxonômicos dos imaturos e a possibilidade da identificação de espécies na ausência dos adultos (PRICE, 1987), sobretudo para os do gênero Gyropus. Ainda assim, o conhecimento das ninfas é importante pois pode ajudar na elucidação da verdadeira posição de um gênero dentro de uma família (MODRZEJEWSKA & ZŁOTORZYCKA, 1987).
Desta forma, vimos que apresentar a descrição das ninfas, das espécies cujos imaturos estavam disponíveis para estudo, poderia acrescentar informações relevantes ao esclarecimento das relações morfológicas entre as espécies do gênero Gyropus.
1.1. Histórico do conhecimento de imaturos em Gyropidae
O início do estudo de ninfas de Gyropidae se deu com EWING (1924) ao nomear, como Tetragyropus aotophilus, um único imaturo coletado sobre a pele taxidermizada de um macaco da noite (Primates, Cebidae). Juntamente com esse imaturo, aquele autor encontrou na mesma pele vários ovos aderidos aos pelos, o que fez com que ele justificasse o desenvolvimento natural daquela nova espécie, cuja família era encontrada primariamente em roedores, sobre uma espécie de primata. Com essa descrição, até que os demais estádios de desenvolvimento do T. aotophilus (= Aotiella aotophilus) fossem bem conhecidos, a maioria das espécies descritas posteriormente, que eram incluídas no gênero Tetragyropus, tiveram alguma
informação diagnóstica de seus imaturos como forma de separação com aquela espécie descrita por EWING (1924).
Assim, a segunda espécie que teve seu imaturo apenas figurado, foi a ninfa (2º estádio) de Tetragyropus cruzi (WERNECK, 1933). Ela foi desenhada em visão dorsal apenas para compará-la com a figura apresentada por EWING (1924) para o até então congênere “T. aotophilus”.
No ano seguinte, WERNECK (1934a), ao descrever uma nova espécie, ainda incluída no gênero Tetragyropus, novamente figurou o estádio ninfal de uma espécie de giropídeo. A ninfa (2º estádio) de T. martini foi o primeiro imaturo figurado em visão dorsoventral, o que possibilitou a interpretação da quetotaxia ventral da cabeça, placas esternais e abdome.
Embora ainda com uma espécie sem seus adultos conhecidos, A. aotophilus, três novas espécies, já no gênero Gyropus, foram descritas (G. thompsoni, G. ribeiroi, G. parasetosus) sem nenhuma menção a suas formas imaturas (WERNECK, 1935a,b). Entretando, é possível notar pela discussão apresentada por WERNECK (1935b) que este autor já havia tomado conhecimento das formas adultas de A. aotophilus e portanto não figurou os imaturos das espécies que descreveu, como havia feito anteriormente (WERNECK, 1933; WERNECK, 1934a).
Por fim, WERNECK (1936a) descreveu pela primeira vez os adultos de A. aotophilus. Com essa descrição ele confirmou que aquela espécie descrita 12 anos antes por EWING (1924) sobre um primata, era de fato válida e distinta de todas as demais até então incluídas no gênero Gyropus. WERNECK (1936a) além de descrever os adultos de ambos os sexos, apenas figurou as ninfas de segundo e terceiro estádios dessa espécie, sendo esses últimos ilustrados para ambos o sexos.
Há pouco tempo, PRICE & TIMM (1995) concluiram que os espécimes provenientes do hospedeiro (Aotus trivirgatus) que serviu de base para a redescrição de ‘G. aotophilus’ por WERNECK (1936) era na verdade uma espécie distinta daquela oriunda do hospedeiro tipo descrito por EWING (1924) (Aotus azarae boliviensis). Portanto, as ninfas figuradas, por WERNECK (1936a) são na verdade representantes da espécie Aotiella hershkovitzi Price & Timm, 1995.
Mais uma espécie que teve comentários sobre seus imaturos foi Gyropus diplomys (MENDÉZ, 1967). Entretanto, não foram indicados os estádios que haviam sido analisados, além da descrição ter sido vaga e não apresentar dados morfológicos. O
autor apenas mencionou seu menor tamanho e número de cerdas em relação aos seus adultos.
Apenas a ninfa de terceiro estádio de Protogyropus normalis (Protogyropinae) é conhecida (CASTRO & CICCHINO, 1999). Além de descreveram o último estádio, esses autores também figuraram o órgão de saída do ovo ("hatching organ") para a mesma espécie.
A última espécie de Gyropidae (Protogyropinae) que teve seus imaturos descritos foi Abrocomophaga hellenthali Price & Timm, 2000. CICCHINO & CASTRO (2002) descreveram os três estádios ninfais desta espécie, com boas descrições e ilustrações em visão dorsoventral do hábito bem como das cabeças de todos os estádios.
Dados morfológicos para distinção dos estádios ninfais de Gyropus parvus foram apresentados por MARTINO (2005). A autora apresentou, para cada um dos três estádios, dados sobre os comprimentos totais, quetotaxia das placas esternais torácicas e segmentos abdominais.
1.2. Descrições dos ovos e do órgão de saída do ovo das espécies de Gyropus 1.2.1. Ovo
O ovo é o primeiro estágio de desenvolvimento em todos os Phthiraptera, com exceção de duas espécies de Ischnocera (Philopteridae) do gênero Meinertzhageniella que são vivíparas (EICHLER, 1940b, 1946, 1963). Embora pouco estudados nesta ordem de insetos, os ovos podem fornecer informações filogenéticas entre grupos de malófagos e mostram ser morfologicamente distintos entre as espécies conhecidas (EICHLER, 1963; FOSTER, 1969), inclusive alguns Gyropidae que foram até então descritos (CICCHINO & CASTRO, 1998).
O plano básico para descrição dos ovos, descrito abaixo, é o proposto por ABRAHAMOVICH & CICCHINO (1985). No ovo se reconhece três estruturas distintas: um opérculo, uma ânfora (ou cápsula) e uma hidrópila (Figs. 1A, B).
Figura 1 – Gyropus (martini) limai, ovo em visão lateral (A); Eogyropus lenti, ovo em
visão lateral (B), órgão de abertura do ovo (C, fora de escala). a, dentes centrais; b, dentes laterais; c, dentes apicais.
O opérculo tem câmaras aeríferas em número, arranjo e ornamentação variadas, no interior das quais se abrem os orifícios micropilares vinculados com a fecundação. Pode haver apêndices apicais ou subapicais de forma e comprimento variável, onde se podem encontrar sistemas aeropilares relacionados com as trocas gasosas e, possivelmente, hídricas.
A superfície da ânfora apresenta-se mais ou menos lisa ou ornamentada de várias formas, em baixo ou alto relevo, em sua totalidade ou apenas parte dela, na área que limita o opérculo há uma linha de abscisão que pode ou não ser margeada por um calo.
A hidrópila está localizada no pólo basal, terminal ou subterminal, geralmente incorporada no cemento ou no ovo, sendo responsável pelo seu equilíbrio hídrico. O ovo é fixado de diferentes formas e em diferentes partes do pelo por uma substância cementante, a espumalina.
As duas únicas espécies do gênero Gyropus que possuem ovos morfologicamente conhecidos são G. ovalis e G. parvus (CICCHINO & CASTRO, 1994; CASTRO et al., 1996).
1.2.2. Órgão de saída do ovo ("hatching organ")
O órgão de saída do ovo é uma estrutura cuticular consistindo em uma placa basal de várias formas e fracamente esclerotizada encontrada na cutícula embrionária (Fig. 1C). Possui um número variado de espinhos, tubérculos e/ou lâminas em forma de lancetas. A função dessa estrutra é romper a membrana vitelina (HINTON, 1977; CICCHINO & CASTRO, 1994). Como a cutícula embrionária é imediatamente deixada após a saída do ovo, ela permanece aderida dentro da ânfora (SYKES & WIGGLESWORTH, 1931).
CICCHINO (1990) foi o primeiro a figurar o órgão de saída do ovo ("hatching organ") presente no embrião de um Gyropidae (Gyropinae) para a espécie Phtheiropoios tucumanus. A única espécie de Gyropus que possui este órgão figurado é G. parvus, publicado por CICCHINO & CASTRO (1994).